Área de Estudo
O presente estudo foi realizado em propriedades particulares na zona rural do município de Santa Vitória do Palmar, extremo sul do estado do Rio Grande do Sul, Brasil (Figura 1). A paisagem da região é composta por uma extensa planície de campo arenoso localizada entre a Lagoa Mirim, o segundo maior corpo hídrico com características lacustres do Brasil (Vieira e Rangel, 1988), e a costa do Oceano Atlântico.
A área de estudo está localizada na região geomorfológica da Planície Costeira, no bioma Pampa, classificado como Estepe no sistema fitogeográfico internacional (IBGE, 2004). A cobertura vegetal predominante na região é campestre, formada principalmente por gramíneas, ciperáceas e outras espécies herbáceas e subarbustivas. Os butiazais, formações de campo com agrupamentos de palmeiras de butiá (Butia capitata), correspondem ao único tipo de vegetação arbórea nativa de grande porte observado na região (Rambo, 2000). Em zonas específicas sob influência de água doce, como margens de lagoas e banhados, há vegetação palustre nas porções alagadas e faixas de vegetação formando matas ciliares de pequeno porte ao longo dos cursos d´água (Rambo, 2000). Além disso, a ocorrência de árvores de grande porte de espécies introduzidas de eucaliptos (Eucalyptus spp.) é comum, geralmente em capões isolados no campo.
Santa Vitória do Palmar apresenta 46,3% do território de pastagens nativas e cultivadas (2275 km2) e 18,4% de áreas agrícolas e solo exposto (904 km2) (Bolfe et al., 2009), sendo que em 2009 a área plantada de arroz no município foi de 640.65 km2 (IBGE, 2010). No restante do território do município, 17,7% corresponde a áreas de lâmina d´água (873 km2), 12,3% a banhados e alagadiços (607 km2), 3,1% a dunas e areia (151 km2), 1,9% a
reflorestamento com espécies exóticas (pinus, acácias e eucaliptos) (91 km2), 0,2% à área urbana (9 km2) e 0,1% a florestas naturais (5 km2) (Bolfe et al., 2009).
O clima na região corresponde à categoria Cfa (subtropical úmido) segundo a classificação proposta por Köppen em 1936 (Peel et al., 2007). Segundo dados obtidos entre 1990 e 2010 na estação meteorológica de Santa Vitória do Palmar (INMET, 2011), a temperatura média anual foi de 17°C, enquanto que, em média, as temperaturas mínimas e máximas ficaram em 13oC e 22oC, respectivamente. Os meses mais frios correspondem a junho e julho, nos quais a média das temperaturas foi 12oC, e os meses mais quentes foram janeiro e fevereiro, nos quais a média das temperaturas foi 22oC. A pluviosidade média mensal foi 109 mm, distribuída homogeneamente ao longo do ano, sendo que a precipitação total anual foi 1153 mm em 2009 e 1176 em 2010.
Avaliação da Atividade
A avaliação da atividade de quirópteros foi realizada em quatro transectos fixos de 1500 metros de extensão, que contemplam os diferentes tipos de hábitats predominantes na região. Ao longo dos transectos foram demarcados 30 pontos com estacas de madeira a cada 50 metros. Os transectos TR II e TR IV foram demarcados em ambientes estruturalmente homogêneos quanto à vegetação ou fisionomia vegetal e foram considerados representantes de um único tipo de hábitat. Já os TR I e TR III contemplam dois tipos de hábitats cada um (Tabela 1; Figura 2). Cada ponto dos transectos foi incluído em um tipo de habitat considerando-se o tipo de vegetação em um raio de 50 metros ao redor do ponto.
Os quatro transectos foram monitorados mensalmente de abril de 2009 a março de 2010, totalizando um esforço amostral de 72 horas em 48 noites de amostragem. Os transectos foram monitorados com um aparelho detector de ultrassons Pettersson Elektronik AB modelo D230 (faixa de frequência: 10-120 kHz; largura de banda: 8 kHz ± 4 kHz). Em cada noite de
amostragem, foi realizado o monitoramento de um único transecto. O transecto foi percorrido sempre pelo mesmo observador, e o aparelho detector de morcegos permaneceu ligado durante três minutos em cada um dos 30 pontos. O monitoramento dos transectos teve início dez minutos após o pôr do sol e foi realizado em noites não chuvosas, uma vez que a atividade de quirópteros é negativamente relacionada à precipitação (Fenton, 1970; Erkert, 1982).
O detector de morcegos foi utilizado no modo Heterodyne, sistema que reduz artificialmente a frequência de ultrassons e os tornam audíveis ao ouvido humano em tempo real (Parsons & Szewczak, 2009). O observador manteve o detector de ultrassons a aproximadamente um metro do solo, e girou 360° abrangendo todas as direções. Para cada ponto foi anotado o número de vezes que o observador detectou sinal de atividade (bat passes), definido como uma sequência de pelo menos dois pulsos de ecolocalização (Thomas & West, 1989). Este parâmetro tem sido amplamente utilizado para estimar a atividade de quirópteros (e.g. Fenton, 1970; Walsh & Harris, 1996a; Brooks & Ford, 2005).
Durante cada amostragem, foram obtidos os seguintes parâmetros abióticos: temperatura, umidade relativa do ar e velocidade do vento. Estes dados foram coletados quatro vezes durante o percurso dos transectos: no ponto 01 (início do transecto), no ponto 10 (500 metros), no ponto 20 (1000 metros) e no ponto 30 (1500 metros; final do transecto).
Análise Estatística
A análise estatística foi realizada com a utilização do programa PASW Statistics 18 (Statistical Package for the Social Sciences/SPSS Inc.). Os dados não apresentaram distribuição normal e foram utilizados os seguintes testes estatísticos não paramétricos: 1. Testes Kruskal-Wallis (testado no nível 0,05 de significância) e post hoc Mann-Whitney (testados no nível 0,013 de significância de acordo com correção de Bonferroni) para a análise de uso de hábitat, nos quais foram comparados os valores anuais e sazonais da atividade entre
os cinco tipos de hábitat; 2. Testes ANOVA de Friedman (testado no nível 0,05 de significância) e post hoc Wilcoxon (testados no nível 0,008 de significância de acordo com correção de Bonferroni) para a análise da sazonalidade, nos quais foram comparados os valores totais de cada estação, e os valores de cada estação para cada um dos tipos de hábitat; 3. Testes de correlação de Spearman para a análise da influência dos fatores abióticos sobre a atividade de quirópteros.
RESULTADOS
Distribuição Espacial da Atividade de Quirópteros
No total, foram obtidos 1183 registros de atividade. A distribuição espacial da atividade de quirópteros foi diferente entre os cinco hábitats (H = 311,38; gl = 4; p < 0.001). Os Eucaliptos e o Canal apresentaram maior atividade, seguidos, respectivamente, pela Mata Ciliar, Banhado e Campo (Figura 3). Todos os hábitats diferiram entre si quanto aos níveis de atividade (Figura 3) (p < 0,001), com exceção de Eucaliptos vs Canal (p = 0,038) e Mata Ciliar vs Banhado (p = 0,162).
A distribuição espacial da atividade de quirópteros em cada estação também foi diferente entre os tipos de hábitat. A diferença de atividade entre os hábitats foi significativa no outono (H = 190,56; gl = 4; p < 0,001), no inverno (H = 81,65; gl = 4; p < 0,001), na primavera (H = 71,48; gl = 4; p < 0,001) e no verão (H = 90,54; gl = 4; p < 0,001). No outono, os maiores níveis de atividade foram registrados nos Eucaliptos e no Canal, sendo que todos os hábitats diferiram entre si quanto aos níveis de atividade (p ≤ 0,002), exceto nas comparações Eucaliptos vs Canal (p = 0,834) e Campo vs Banhado (p = 0,113) (Figura 4). No inverno, o Canal apresentou atividade superior à observada para os demais hábitats (p < 0,001), exceto em relação aos Eucaliptos (p = 0,018) (Figura 4). Na primavera, os
menores níveis de atividade foram registrados para o Campo (p < 0,001), e os demais hábitats não diferiram entre si (p ≥ 0,010) (Figura 4). No verão, os Eucaliptos apresentaram os maiores níveis de atividade, diferindo de todos os demais hábitats (p < 0,001) (Figura 4).
Distribuição Sazonal da Atividade de Quirópteros
A atividade de quirópteros apresentou variação sazonal (χ2 = 21.80; gl = 3; p < 0.001). Não houve diferença significativa entre o número de registros de atividade de quirópteros no outono, no verão e na primavera (p ≥ 0,454) (Figura 5). Contudo, o número de registros de atividade obtido no inverno foi significativamente menor que o observado para o outono e verão (p ≤ 0,003), e estatisticamente similar ao obtido para a primavera (p = 0,026) (Figura 5).
Variações sazonais na distribuição temporal da atividade de quirópteros também foram observadas analisando-se os dados de cada hábitat, no capão de Eucaliptos (χ2 = 36,42; gl = 3;
p < 0,001), no Campo (χ2 = 28,141; gl = 3; p < 0,001), no Canal (χ2 = 32,462; gl = 3;
p < 0,001), na Mata Ciliar (χ2 = 12,123; gl = 3; p = 0,007), e no Banhado (χ2 = 61,938; gl = 3; p < 0,001). No Eucaliptos, a estação com maior atividade de quirópteros foi o verão, superior à observada para as demais estações (p < 0,001), com exceção do outono (p = 0,180) (Figura 4). No Campo, as estações com maior atividade de morcegos foram o verão e a primavera, com atividade superior à dos demais hábitats (p ≤ 0,007) (Figura 4). No Canal, o outono apresentou atividade significativamente maior que nos outros hábitats (p ≤ 0,006) (Figura 4). Na Mata Ciliar, as diferenças nos níveis de atividade só foram significativas entre a primavera e o inverno (p = 0,002) (Figura 4). No Banhado, a primavera e o verão apresentaram maior atividade (p < 0,001) (Figura 4).
Fatores Abióticos e Atividade de Quirópteros
Os valores médios da temperatura, umidade e velocidade do vento obtidos durante as amostragens em cada estação são apresentados na Tabela 2. Os maiores níveis de atividade de quirópteros, correspondentes a valores iguais ou maiores que 30 registros por noite, foram observados nas amostragens onde a temperatura média foi maior que 10ºC, e valores nulos ou muito baixos, de zero a dois registros de atividade por noite, foram obtidos nas amostragens com temperaturas entre 5ºC e 10ºC. Valores altos de atividade, superiores a 30 registros por noite, foram registrados em noites com diferentes valores de velocidades do vento e umidade relativa do ar. Não foram encontradas correlações significativas entre número de registros de atividade de quirópteros e temperatura (rs = 0,273; p = 0,06), velocidade do vento (rs = -0,026;
p = 0,862) ou umidade relativa do ar (rs = -0,033; p = 0,826).
DISCUSSÃO
Distribuição Espacial da Atividade de Quirópteros
A hipótese de que a atividade de quirópteros difere entre diferentes hábitats no Pampa foi confirmada. Na área de estudo, a atividade de quirópteros encontrou-se associada a tipos específicos de hábitat que, de acordo com o demonstrado em outros estudos, correspondem a bordas de vegetação arbórea e corpos d´água (Walsh & Harris 1996, Morris et al. 2010). Os tipos de hábitat com maior atividade foram a borda de Eucaliptos e o Canal, com níveis similares de atividade de morcegos. A associação entre quirópteros insetívoros e bordas de vegetação arbórea é amplamente documentada para outras regiões (Erickson & West, 2003; Russ et al., 2003; Lumsden & Bennett, 2005; Kofoky et al., 2007; Morris et al., 2010), assim como a preferência por hábitats aquáticos (Lunde & Harestad, 1986; Vaughan et al., 1997; Bartoniča & Zukal, 2003; Russo & Jones, 2003; Rhodes & Catterall, 2008; Brooks, 2009).
Ambos os tipos de hábitat foram provavelmente selecionados em função da disponibilidade de insetos aéreos, frequentemente abundantes em bordas de vegetação de grande porte (Lewis, 1970) e corpos d´água (Barclay, 1991). Além de concentrar presas, o canal pode representar uma importante fonte de água, uma vez que a ingestão frequente de água é um fator crítico para o balanço hídrico de morcegos que se alimentam exclusivamente de insetos (Neuweiler, 2000). O canal também pode ser utilizado como rota de deslocamento, pois morcegos insetívoros utilizam cursos d´água para a orientação espacial (Racey & Swift, 1985; Sierra-Cobo et al., 2000), assim como bordas lineares de vegetação que, além de servirem como pontos de referência na paisagem, oferecem proteção contra vento e predadores (Limpens & Kapteyn, 1991).
Não houve diferença significativa entre os níveis de atividade obtidos na borda da Mata Ciliar e na margem do Banhado, embora a atividade tenha sido maior ao longo da vegetação arbórea. Ambos os tipos de hábitat apresentaram níveis relevantes de atividade de morcegos, porém foram menos utilizados em relação ao capão de eucaliptos e ao canal. A atividade observada deve ter sido influenciado pelas diferenças na estrutura da vegetação arbórea entre a mata ciliar e o capão de eucaliptos, e pela presença de vegetação flutuante na área alagada do banhado, em comparação com o canal.
O capão de eucaliptos apresenta altura do dossel aproximadamente três vezes maior que o da mata ciliar, e por este motivo presume-se que este funcione mais eficientemente como proteção contra condições climáticas desfavoráveis e predação. Além disso, as árvores de eucaliptos apresentam grande diâmetro, razoável espaçamento entre si, e troncos com cavidades, fissuras e cascas, o que favorece tanto a utilização como abrigo diurno pelos morcegos como o deslocamento no interior do capão. A vegetação da mata ciliar da área de estudo, ao contrário, apresenta árvores de menor diâmetro e alta densidade, fator negativamente relacionado com a atividade de quirópteros (Erickson & West, 2003). Os
níveis de atividade na borda do capão de eucaliptos foram consideravelmente maiores que os observados para a mata ciliar nativa mesmo as espécies de eucaliptos sendo exóticas na área de estudo. De fato, no Rio Grande do Sul há registros de associação entre morcegos insetívoros e espécies arbóreas introduzidas para exploração econômica, principalmente dos gêneros Pinus e Eucalyptus, cujas árvores são utilizadas como abrigo diurno por morcegos das famílias Molossidae e Vespertilionidae (Barros & Rui, 2011). A importância de vegetação arbórea exótica tende a ser significativa principalmente à medida que as fisionomias originais são alteradas, no sentido de reduzir a disponibilidade de vegetação nativa de grande porte. Na área de estudo, este tipo de vegetação corresponde aos butiazais, agrupamentos de palmeiras de butiá (Butia capitata) que estendem-se ao longo da Planície Costeira do sul do Brasil (Waechter, 1990). Estas formações são atualmente raras no Rio Grande do Sul (Burger, 2006) e a palmeira Butia capitata encontra-se ameaçada de extinção no estado, na categoria “em perigo” (Rio Grande do Sul, 2002).
Aparentemente, a presença de lâmina d´água exposta é um fator importante para a atividade de quirópteros na área de estudo, uma vez que a área do canal apresentou atividade muito superior à observada para a área úmida do banhado, onde as porções de campo alagado são totalmente cobertas por vegetação. Um estudo realizado em lagos temporários observou que a atividade de quirópteros insetívoros decai à medida que a área de água exposta diminui (Francl et al., 2008). Áreas ripárias podem apresentar alta disponibilidade de insetos (Racey & Swift, 1985), porém a atividade de quirópteros que forrageiam sobre superfícies aquáticas pode ser negativamente relacionada à presença de vegetação flutuante, que dificulta a detecção de presas através da ecolocalização (Ciechanowski et al., 2007).
O Campo foi o hábitat com menor atividade de quirópteros. Este resultado está de acordo com o esperado, uma vez que morcegos insetívoros tendem a evitar áreas abertas (Fenton, 1970; Racey & Swift, 1985; Lunde & Harestad, 1986; Estrada et al., 2004). A
atividade registrada para hábitats de campo são, provavelmente, resultado do deslocamento de indivíduos entre abrigos e áreas de alimentação ou entre duas áreas de alimentação.
A atividade de quirópteros entre os tipos de hábitat apresentou pouca variação de acordo com a época do ano. Em todas as estações, os Eucaliptos e o Canal foram os hábitats com maior atividade, com exceção da primavera, na qual os níveis de atividade do capão de Eucaliptos e do Canal foram similares aos da Mata Ciliar e do Banhado. Este padrão indica que o capão de Eucaliptos e o canal representam os hábitats de maior relevância para morcegos ao longo da maior parte do ano.
Distribuição Sazonal da Atividade de Quirópteros e Influência dos Fatores Abióticos
A atividade de quirópteros na área de estudo apresentou variação sazonal caracterizada por baixos níveis de atividade no inverno. Diferentemente do padrão esperado, a atividade de quirópteros não diferiu significativamente entre primavera, verão e outono. Os baixos níveis de atividade de quirópteros durante o inverno estão de acordo com o esperado e constituem um padrão comum para quirópteros insetívoros (Hays et al., 1992; Carmel & Safriel, 1997; Hayes, 1997). O inverno corresponde ao período mais crítico para o balanço energético de quirópteros insetívoros, devido à menor abundância e/ou atividade de insetos (Wolda, 1988) e às baixas temperaturas (Ransome, 1990). Apesar da ausência de correlação entre atividade e temperatura, os morcegos foram, aparentemente, sensíveis a baixas temperaturas, uma vez que valores nulos ou muito baixos, iguais ou menores que dois registros de atividade por noite, foram obtidos durante as amostragens com temperatura média variando entre 5ºC e 10ºC. O inverno apresentou a menor temperatura média durante as amostragens e isso pode ter contribuído para os baixos níveis de atividade, uma vez que baixas temperaturas podem diminuir a atividade de voo tanto de insetos (Taylor, 1963) quanto dos próprios morcegos (Avery, 1985).
No presente estudo não foram encontradas relações entre os níveis de atividade e temperatura, umidade e velocidade do vento, o que também foi observado para outros países (Rogers et al., 2006). Este resultado pode ser reflexo da análise conjunta da assembleia de quirópteros, uma vez que em uma mesma área algumas espécies podem sofrer influência da temperatura e da velocidade do vento enquanto outras não (Russo & Jones, 2003; Broders et al., 2006). Além disso, nossas amostragens restringiram-se aos primeiros 120 minutos após o pôr do sol, não sendo possível determinar se a atividade de quirópteros foi posteriormente influenciada por fatores climáticos, especialmente pela temperatura que tende a flutuar de forma mais expressiva ao longo de todo o período noturno. Existem relatos de que a atividade de quirópteros insetívoros pode apresentar correlação com a temperatura ambiente apenas em períodos avançados da noite (Shiel & Fairlay, 1998).
Na área de estudo, a sazonalidade na atividade de quirópteros foi provavelmente influenciada por outras variáveis além das condições climáticas mensuradas, que podem estar associadas à biologia reprodutiva e ao comportamento das espécies. A atividade de quirópteros insetívoros pode flutuar ao longo do ano em função dos períodos de lactação das fêmeas e da independência dos indivíduos jovens para o forrageio (Bartonicka & Zukal, 2003; Russ et al., 2003; Brooks, 2009). Para estes períodos são descritos picos de atividade, que provavelmente refletem um aumento na atividade de forrageio de fêmeas lactantes, em função da maior demanda energética, e no número de jovens em voo ativo. Padrões sazonais na atividade de quirópteros também podem ser influenciados pelo comportamento migratório, que podem estar relacionados a picos de atividade durante eventos frequentes de voo no início das migrações e o posterior decréscimo na atividade, quando as espécies estão ausentes ou em reduzido número na área de estudo (Bartonicka & Zukal, 2003; Russ & Montgomert, 2003; Brooks, 2009). Tadarida brasiliensis é uma espécie comum na área de estudo (M.A.S. Barros, Dados não publicados), e no sul do Brasil apresenta um período de lactação que estende-se do
final da primavera (fim de novembro e início de dezembro) até metade do verão (início de fevereiro) (Marques & Fabián, 1994). Uma vez que indivíduos jovens são capazes de voar com aproximadamente 38 dias de idade (Wilkins, 1989), o aumento da atividade de voo deve ocorrer a partir do final do verão e início do outono. Além disso, T. brasiliensis apresenta comportamento migratório na América do Norte (Wilkins, 1989) e provavelmente no sul do Brasil durante os meses mais frios (Fabián & Marques, 1996). Desse modo, os padrões sazonais na atividade podem estar relacionados com a lactação das fêmeas de T. brasiliensis na primavera e no verão, com a independência dos jovens no outono e com eventos de migração durante o inverno, período de menor atividade, desta e de outras espécies migratórias, como Lasiurus blossevillii e L. cinereus, que muito provavelmente ocorrem na região. Contudo, infelizmente, não é possível inferir a representatividade de registros de vocalizações de Tadarida brasiliensis, ou de outras espécies, na amostra de registros de atividade de quirópteros obtida durante o presente estudo.
Considerando-se os padrões sazonais de atividade de cada transecto isoladamente, pode ser observada uma tendência de alta atividade de quirópteros no verão e na primavera e baixa atividade no inverno, no capão de Eucaliptos, no Campo, na Mata Ciliar e no Banhado. Entretanto, no Canal, a primavera e o verão corresponderam aos períodos de atividade mais baixa durante o ano. Este padrão está provavelmente associado à utilização da área para o plantio de arroz, do início da primavera ao fim do verão, durante o qual a cobertura de campo foi removida, o solo foi arado e alagado e a lavoura foi tratada com pesticidas. É provável que esta série de alterações no uso do solo tenha influenciado negativamente a atividade ao longo do canal, uma vez que quirópteros evitam zonas de campo intensivamente manejadas (Walsh & Harris, 1996a), possivelmente devido à redução na disponibilidade de insetos em função do uso de agrotóxicos (Carmel & Safriel, 1998; Wickramasinghe et al., 2003). A diminuição nos níveis de atividade no canal durante a época de plantio de arroz é uma evidência de
quirópteros insetívoros podem ser sensíveis a este tipo de atividade agrícola na área de estudo, o que requer melhor investigação.
Conclusões
O presente estudo apresentou os primeiros dados sobre padrões espaciais e sazonais na distribuição da atividade de quirópteros insetívoros no Brasil e no bioma Pampa. Nossos dados indicam que cursos d´água como canais e bordas de capões de Eucaliptos, e provavelmente de vegetação arbórea de grande porte no geral, são hábitats prioritários para a fauna de morcegos na região. Áreas de banhado nativo, com e sem mata ciliar, foram menos utilizadas, mas também apresentaram níveis expressivos de atividade de quirópteros. A associação entre estes tipos de hábitat e morcegos insetívoros indica que alterações em hábitats aquáticos ou remoção de vegetação arbórea tendem a influenciar negativamente a atividade de quirópteros na região.
O presente trabalho considerou a assembleia de quirópteros como um todo e por isso apresentou tendências bastante gerais nos padrões espaciais e sazonais da distribuição da atividade. Estudos posteriores capazes de identificar as famílias e espécies envolvidas e de incluir parâmetros como o número de chamadas de ecolocalização de captura de presas (feeding buzzes), poderão esclarecer de forma mais detalhada a interação entre