A. O. Vet. Fak. Drrf!, 40 (4): .\7.;-4H7 1993
HAYV ANLARDAKt
LENFOGRANULOMATOZIS
MALIGNA
(HODGKIN
HASTALlGI)
Tolga Güvenç]
Cemalettin Köküu.slu
2Lymphogranulomatosis
maligna (Hodgkin's disease)
in animals
Summary:
1.:.vmplwgranulomatosis mn.!igna (IJodgkin's
disease)
W<1SIidt
reeogni<:ed
iıım~n in
1832by Thomas Hodgkin. The dise
LJewas also
fuund in animals in the.fol/oıuiııg )'fars. Ifodgkins, dis'Nut (art be di[ferelltioted
from uthn fomıs
GL
malign Iymphomas I~VtIl" preJ'flu:e ol Reed-Stenzbeıp, ~l'l)e
g;rmt eclis. Thesr edls Wf1'f recogniud
i:)'Slı'm1Jerg
iıı 1898and I~VRı,td in
1902. Amoııg the aııiınals, Hoti.gkiıı's disetlse is most eommon/;' sceli in dogs.
Apart from the dogs, the disease has also becn rrported
i1lbaboons (Papio spp.),
s[dped skımks (ll1ephitis mephitis) aııd killn
whales (Oıeinııs orea).
Özet:
Lenjogra/lulomato::.:.ismalignfl (Hodgkin hastall.Rı), ilk defa 1832
yılında
Thomas Hodgkin tarafından insanlarda tanımlaıımıştır. Daha
sonr,1-ları jw.yiJanlardada hastalığın varlığı tespit (dilmiştir. 1/odgkiı; hastalığı 1Ilıılign
leı?fomanın di/ter fonnlarındtl/;
karaktdristik Reed Slernberg ti/)i d,',)
hücreleri-nin varlığı ile o;yrılmaktadır. Bu hücreler
1898)'ılında Stemberg uc
1902)'ı-lında Reed tarafından tanımlanmıştır.
Jlo;yu,wlarda JJodgkin hastalığı cil nk
köpek/erde oluşmaktadır.
Köpekhıi/l
dışmda habeş m,~ymunu (Papio sp.),
çi;;,gili kokarea (Mcphilis
mephilis)
Vekaıil baliıw (Onill1ls ona) gibi
'yaba-ni ha)'eanlarda da !'astlandığı bildirilmişlir.
Giriş
Hodgkin hastalığı Icıfoid dokularııı bir hastalığı oluj),
Icıı.fogra-mılomatöz tip lenfoma olarak da adlandırılmaktadır
(I::.
Hastalık ilkolarak, 1832 yılında Thomas Hodgkin tarafından taııımlal'.m:ştır (7).
O günden bu yana hastalığın ctiyolojisi tartışına koEllsU olmuştur.
Başlangıçta düşüııülen hastalığın atipik tü biTküloz oldıı.~u görüşü
artık terk edilmiştir. Bell'cla grubu mikroorganizmalar
iizcrindcdıı-1 Arş. GvI., AÜ. 'Veteriner Fakültesi, Patoloji' Anabilim Dalı,
Ankara.
2 Prof. Dr.,
At.
Veteriner Fakülte~i, Patoloji' Anahilim Dalı,476 TOLG\ GtVEXÇ - CEMAtETTİx KÜKtJı;~Lu
rulmuşsa da etiyolojik ilişki saptanamamıştır (1). Hastalığın oluşumu
konusunda şu görüşler ortaya atılmıştır:
1 . Hastalık bulaşıeı kronik bir graıı.ülomdur.
2. Viral bir enfeksiyonour.
3. Lenfoid ya da rctikuloendotelyal ıip gerçek bir tümördür.
Son yıllardaki sitogTnetik ve hücre kültürü çalışmaları Hodgkin
hastalığının neoplastik bir yapıda olduğırnı ortaya koymaktadır (1,
4, 7).
Konumuzu teşkil eden. hayvaıı.lardaki Hodgkin hastalığını
açık-lamadan önce bu hastalığın iı'.sanbrdakj oluşuınundan kısaca söz
et-mekte yarar vardıl'.
Hodgkin hastalığı insanlarda lenfomanın diğer formlarından çok
ka-rakteristik dev hücrelerinin bulunması ile ayrılmaktadır. Bu hücreler
sırası ile 1898 de StlTıı.bcrg ve 1902 yılında Reed tarafmdan
t<tmmlan-mıştır (7). Reed-Sternberg hücrelerinde loblanmış iki çekirdek veya
daha fazla çekirdek bulunabilir. N ükleusları sıklıkla açık bir hale ile
çcvrelenmiştir. Sitoplazmanm boyanma karakteri asidofilik ile
bazofi-lik arasında değişir. Reed-Sternberg hücrelerinin orijini halen
tartış-ma konusudur. Yfoıı.osit-makrofaj, transformc grarulosit, T veya B
lenfasi t orijinli olabilecekleri ileri sürülmüştür (1, 8). İnsanlarda
Hod-gkin hastalığı olgularımn hemen tamamında T lenfositlerde
fonksiyo-nel bozukluk gözlenmiştir. Bu durumun daha sonraki tümör
oluşum-ları için rredispozisyoJl. yarattığı düşünülmektedir (7).
Hodgkin hastalığmın alt tiplerinin sınıflandırılması için çeşitli
klasifikasyonlar ortaya atılmıştır. Lukes ve arkadaşlarının
çalışmala-rına dayanan Rye klasifikasyonu, güıı.ümüzde insanlarda yaygın
ola-rak kullanılmaktadır (1, 8i. (Tablo 1).
Tahlo 1. Hye klasifikasyonuna göre Hodgkin hastalığı alt tipleri (8).
Histolojik Sub Tip ABD. Olgularında
%
PrognozLenfosit Prcdominant Tip LO Çok İyi
Nodul:-Skı~::-;Ti;---ı----60 --
Çokl
yi----Karm;II~icreli-TiP----.-I---20-'----i İyi
---1----_._--- ._-._-- 1
--Lenfosit Kayhı G{jstercn Tipi
ıo
i
Oldukça kötü---II.\YVA'\L\RDA ııoneKii\' HA!"TAJ..I{'~I 477
Aykan ve ark. (l)'na
göre, yukarıda
tablo
ideki Rye
klasifikas-yonu aşağıdaki
şekilde açıklanmaktadır;
i .
Lenfosi t prcdominant
tip: Değişen düzeylerde
olabilep. hatta
bazen lenfositleri bile geride bıralnbilerı
Iıistiyosit artışı vardıl'.
Gc:ı.~I-likle diffuz yapıda olmakla
beraber
noduler
de olabilir.
Rced-Stern-berg hücreleri
ise az olarak
b'..ılurıur.
2 . l\;oduler skleröz tip: Kollagen bağ dokusu şeri t1eri ik
çevrelen-miş !enfoid dokuda!'. oluşur. Bu nodulerde
tipik Recd-Sternbcrg
hüc-releri azdır. Ancak bu hüchüc-relerin. daha büyük şekilleri ol?p.. laküner
hücreler bololarak
bulunur.
Lakiiner hücreleı' Hodııler skleröz tipine
özgüdür.
3. Karma
hücreli
tip: Eozinofil lökosit, plazma
hücresi,
nötro-fil lökosit, lenfosit, histiyosit,
Reed-Sternberg
tipi dev hücrelerinderı
oluşur. Bu hücrelere
ek olarak az ve düzensiz fibrozis bulunur.
4. Lenfasit kaybı gösteren tip: Başta lenfasitler olmak üzere
Reed-Sternberg
hücreleri
dışıp.daki tüm hücreler
azalmıştır.
Bu alt grup,
lenf düğümlerinde
fibrozis ve sınırlı p.ekroz alanları
bulup..duğunda
"Diffuz fibrozis tipi",
Recd-Sternberg
hücreleri
ön planda
olduğun-da "Retikükr
tip"
adını
alır.
Hodgk.in hastalığı veya Hodgkin
benzeri lenfoma olarak
adlan-dırılan
bu hastalığa
hayvanlarda
oldukça
az rastlanmıştır.
Hastalık
en sık olarak köpeklerde görülmüş olup, ayrıca katil balina, çizgili
ko-karca ve habcş maymunlarında
da bildirilmiştir.
İncelenen
literatür-ler (2-7, 9, 10)'e göre bu olgular, aşağıda belirtildiği şekilde
tanımlan-mıştır.
Moulton ve ark. (5)'na göre, Hodgkin hastalığı ilk defa 1903
yı-lında 5 köpek ve 1 domuzda
gözlep.miştir. Fakat hastalığın
histolojik
tanımlamasından
ortaya çıkan görünüm
bu olguların
lenfosarkom
ol-duğunu
göstermiştir.
Daha sonra ise 1911 de Mc Fadyean
(5)
Hodg-kin hastalığı bulunduğu
belirtilen
bir köpektep., alman dokuları
mik-rosko bik olarak incelemiş ve bunun
"tipik bir olgu" olduğunu
bildir-miştir. Moultop.. ve ark. (5) tarafından
iyi incelendiği bildirilen bir
ol-gu
i934 yılında MaeMahoıı
(5) tarafından
yayınlanml.?tır.
Bu olgu,
melez bir köpektc mat nodullerden
ibaret
scrvikal bölgede büyüme
olarak
tanımlanmıştır.
Mikroskobik
olarak
retiküler
hücreler
kadar
Reed-Sternberg
tipi hücreler,
plazma
hücreleri,
eazinofil
lökositler
478 TOLGA (;i)VE\'Ç - CEMALETTI;\' KOKrUSLI:
Hodgkin
hastalığı
i930 yılında
IIH:zı:ntcrik, hron~ial n: mccJiastinal
leI'J p.oduIleri ile akciğer, dalak ve pankreastaki
lerıJ nodullerinde
bü-yüme gözlenen 4 ya~lEda bir erkek shephcrd köpekte saptanmıştır.
Bu
olguElin mikroskobik iI'.cclenmesinde
fibrozis,
bir çok
polimoıfonlik-len l<ikosit ve birkat; adet Ları.ghap.s tipi dev hücresi gözpolimoıfonlik-lenmiştir.
Eo-zil'.ofi1Iökosit!er, retikliler hücreler ve plazma hücreleri yapıı'.da
Reed-Sternberg
tipi hücrelere
de rastLlJ'ml~tır.
Bloom (2)
i952 yılında 7 yaşında dişi melez bir köpektc Hodgkin
hastalığı
olgumını
taııımlamıştır,
Bu olguda
makroskobik
olarak
mezenterial
ve mediastinal
lenf noduIlerindc,
dalak ve karaciğerdeki
nodilIlerde
büyümeler
tespit edilmiştir.
Dokuların
mikroskobik
ince-lemesinde fibrozis, retikuloendotelyal
hücre hiperplazisi
ve çok sayıda.
kümeler halinde polimorfonüklecr
lökositler gözlenmiştir. Plazma
hüc-releri ve enzinafil lökositlerin az sayıda ve normalden
daha büyük
ol-duğu saptanmış,
ayrıca küçük pekroz alanları tespit edilmiştir. Çok az
sayıda Reed-Sterp.bcrg
tipi !ıünc
seçilmiştir.
Moulton ve Bostik (5) 1952 yılında R yaşında, dişi İspanyol
eoe-kcl' ırkı bir köpekte, Hodgkin hastalığına benzeyen malign lenfoma
ta-nımlamışlardır.
Klinik olarak ha.y\'anda sindirim rahatsızlığı,
düzensiz
solunum ve periyotlar halinde oluşan deprcsyon tespit edilmiştir.
Nek-ropside dalak, karaciğer ve böbrek te 1--2 cm. çapında beyaz nodullere
rastlanmış,
sa!!; preskapular
ve anterior
mediastinal
lenf nodulünün
büyüdüğü
gözlenmiştir.
Mikroskobik olarak lenf nodullerinde
fibrozis,
eozinofi! lökosit ve plazma hücre infiltrasyoHu ile Sternbcrg-Reed
tipi
hücrelere rastlanmıştır.
Ancak n(~kroz ve fokal polimorfonükleer
hüc-re infiltrasyonu
gözlenmemiştir.
Böbrek ve dalakta
neoplastik
küçük
odaklardan
ibaret çok sayıda bir infiltrasyomın
buhınduğu
,buradaki
hücrelerin
pkomorfik
retikuloendotdyal
hücreler
ve nıegakaryositik
çok çekirdekli
hücrelerden
oluştuğu
tespi t edilmiştir.
(Resim:
1).
Wells
(ıo)tarafından.,
1972 yılında
LO yaşmda
dişi bir Boxer
köpeğc ötenazi
uygulanmış
ve yapılan
Hekropside kulak kepçesinde
tümöral
oluşuma rastlanmıştır.
Kulak kepçesindeki
derinin
bütünlü-.ğ'üHiikoruduğu,
fakat kıldan yoksun olduğu gözlenmiştir.
Sol
preska-pular lenf yumrusu
büyümüştür
ve birleşik iki yumru oluşturmuştur.
Hayvanda
ayıu zamanda
pyometra
ve cndokardiosis
tespit edilmi~tir.
Dokuların
histopatolojik
incelenmesinde
lepf yumrusunda
yaygın
fib-rozis ve nekroz alanları gözlenmi~tir. İyi gelişmiş kollagen demetlerden
tü-II.\YVA\LARDA HODG"!:" II:\STAUGı
Resim
ı.
Sen'ieal lenf noduli:, bir köpekten hiyopsi örneği, lobuııüçekir-dek, belirgin çekirdekçik ve hol sitoplazmaları ile 3 adet Sternherg-Recd
tipi dev hüeresi görülmekte (Oldar). Plazma hücreleri gözlenmektc.
Lo-bullülökosit1eriıı pek çoğu eozinofil lökosit yapısında.
ILE.,
900 XCervieal Iymph node biops)' speciment from a dog, showing three large
Sternherg-Reed giant eells with lohulated nuclei, pmıninent nucleoli
and gencrous eytoplasm (Anows). Plasma eeııs are apparent. Many of
lohulated Icukoeytes are eosinophils.
mör alaıu çevresinde genellikle iki çekirdekli, bazıları çok çekirdekli
Recd-Sternberg
tipi dev hücrelerine
rastlanmıştır.
Bu görünüme
ve
dev hücrelerine dayanılarak olguya Hodgkin hastalığı
tanısı
konmuş-tur.
(Resim:
2-5).
Smith ve Barker
(7)tarafmdan
1<)83yılında,
1970-1980yılları
arasında
Ontorio
Veteriner
Kolkji'nde
nekropsisi yapılan
152 adet
çizgili kokarcanın
12 adedinde
ncoplazma
tespit edilmiştir.
Bu 12
hayvanın 4 tanesine Reed-Sternberg
hücrelerinin
varlığına, hücresel
görünüme ve p.eoplazmanın malign karakterine dayanılarak
Hodgkin
do-180 TOLG_\ GCVE~Ç - CDHJ.ETTİ.N KOKCU:;U;
i
r
1
cm.
Resim 2. Hodgkin hastalığı benzeri lezyon. Formalinde tespit edilen
lez-yonların kesit yüzlerinin makroskobik görünümü.
Hodgkin's disease-like lesion. Macroscopic appearance of the cut sur.
faces of the formalin fixed lesions.
ku görünümü ve hücre tipi ilc insanlardaki hastalık ilc çok benzerlik
gösterdiği saptanmıştır. Bir kaç diagEastik Reed-Stcrnberg hücresine,
mon.oııükleer hücre tipiEC \"C geııel histolojik görünüme dayanılarak
bu hayvana KaEada Tümör Merkezi tarafından "Diffuz histiyositik
kötü huylu lenfoma ilc Hodgkin hastalığı" karışımı tanısı konmuştur.
Hayvanın genel olarak bütün lenf düğümlerinin narmail' göre
2-5
kat büyümüş olduğu gözlenmiştir. Karaciğer, dalak, böbrek
karteksin-de ve akciğerkarteksin-de
1-10
mm. çapıııda sert nodullcr tespit edilmiştir.tkin-ci kokarcada toraksm <tnterioI' kısmında sert, beyaz 4 cm. çapında bir
kitleye, pankreas omcntumUJ1.un çevresinde, karaciğerde ve sağ
böb-reğin medialirı.de benzer küçük kitle'lere rastları.ınıştır. Torakal kitlenin
nckrüze olduğu gözle'nmiştir. Hücre populasyonu küçük lenfasitıcı,
histiyositik hücreler ve büyük plcamorfik mononükleer hücrelerin
HA YVANLARDA HODGKİ:\' HASTALIGI 481
,}
••
•
"
;~~iı
.;L~"
Resim 3. Mononükleer hücre. Kalın nükleer membran, sentral nükleolus
ve ince kromatin iplikleri. H.E., 1500x
Mononuclear eeU. Note the coarsc nuclear membrane, central nucleolus
and fine chrumatin strands.
üstünlüğü
formu"
tar.lsı konmuştur.
Üçü;ıcü hayvanda
sağ aksiilanın
subkutan
dokusunda
sert, hafifçe lobianmış kitle gözlenmiştir.
Mezen-teri al ve renal led
diiğümlcı'i
büyümüş
olup, dalağın
normalden
5
kat büyüdüğü
ve üzerinde
milier odakların
bulunduğu
dikkati
çek-miştir. Büyümü) olan lenf ı~odulleril'.ir. n,::kroze alanlar
içerdiği tespit
edilmiştir.
Hücre idiltrasyor.u,
küçük ve orta büyüklükte
lerfositler,
pkomorfik
Iıistiyositik hücreler, r.ötrofil ve eozinofil lökositlerden
oluş-muştur.
Bu hayvandaki
tümör,
"Karma
hücreli
tip"
olarak
sınıf
landınlmıştır.
Dördüncü
kokarcada
anterior
toraksta büyükçe bir
kit-le görülmüştür.
Bu torakal kitlenil'. küçük ve orta boyutlu
lenfositler-ilc hafif kollageJ'. çatıda!1. oluştuğu ve çok (;ekirdekli dev hücrelerinin
yaygın dunımda
olduğLı gözler.miştir.
Bu olgu, Hodgkif'. hastalığının
"Sistemik
yayılma
göstermeyen
formunun
erken. dönemi"
olarak
sı-mflandınl mış tır.
Glciser ve Hcberling
(3)tarafından
1984yılında, bir habeş
may-mur'.UD.da,Hodgkin hastalığını andıran
bir olgu bildirilmiştir.
Bu olgu,
multinük-Resim 5. Beş çekirdekli multinükleer hüere görülmekte. H.E., 1500x
Multinucleate eeU showing five nudei.
TOLGA GÜVENÇ - CEMALETTt~ KOKÜIJSLU
-~
...482
Resim 4. Recd-Sternberg hücrelerinin nükleer morf(}lojisini gösteren
binüklecr hücrc ve nüklcusda ayna hayali görünümü. H.E., 1125x
Binucleate eclI showing nuclear morphology of the Sternherg-Recd ecU
and mirror-image arrangement
.
of nuclei .R\YV.\:"L\HOA HODGKİ:" JL\STAUC;1 483
lecr veya binülker
hücreler ilc cazinofil Wkasitlcr,
nötrofil
lökositler,
fibroblastlar
ve ncüplastik
mononükleer
histiyasitik
hücrelerin
oluş-turduğu
heterojen
hücre populasyoEu
olarak
karakterize
edilmiştir.
Bu hücresel yığılım, tüm lenf nodulleripde
tespit edilmiştir.
Bu hücre
ir>/iltrasyonup.a ek olarak
nekroz
alanları
ve kallagen
demet
artışı
görülmü~tiir.
Bu olguda
kan
tablosunda
eritrosit
sayısmda
azalma
(3.27
X10), hemoglübulin
miktarında
(8.6
gl
dı)
ve hemotokrit
de-ğerlerde
düşme tespit ~dilmi~tir. Beyaz kan hücre si sayısılUn 14-700
alduğu,göze
çarpan
bir anisasitozis
ve palikromazinin
bulunduğu
bildirilmiştir.
Yonezawa ve ark. (g)'ları
tarafından
1989 yılında bir erkek katil
balinada
Hodgkin
hastalığı
tespit edilmiştir.
Hayvanda
ölümden
ön-ce iştahsızlık ve kusma semptomları
gözler>.miştir. Ayrıca dilde 3 r.m.
çapında
ülserbulunmuştur.
Daha sonraki dör:.emde hayvan tüm
yiye-cekleri ret etmiş ve ölmüştür.
Makroskobik
olarak hayvanda
dalağın
büyüdüğü
ve generalize
bir lenfadenapatinin
varlığı tespit edilmiştir.
Histolojik yoklamada
büyümüş olap. lenf p.odullerinin yapısının, atipik
büyÜk ve küçük hücrelerk,
plazma hücreleri ve histiyositler ile
bozul-d...ığu gözlenmiştir.
Ayrıca fokal nekroz alanlarına
rastlal'.mıştır.
Mul-tinijkleer
büyük hücrelerin
nükleusları
eozinofilik karakterde
olduğu
dikkati
çekmiştir.
Dalağın
tamamen
büyük
peoplastik
hücreler jlc
kaplanmış
olduğu,
bu hücrelerin.
anti-human
Leu Ml
antikoru
ile
yapılan avidin-biyotin
peroxidasc
testi sonucun.da insanlardaki
Reed-Sternbcrg hücrelerinin
analogu oldukları
tespit edilmiştir. Ancak
bu-radaki reaksiyonun
spesifik olup olmadığının
tartışmalı olduğu da
bil-dirilmiştir.
(Resim:
6, 7,
8).Sonuç
Yukarıda
özetlenen olguların
çoğunda. araştırmacılar,
lezyop.lara
Hodgkin
hastalığı
tanısı koymak yeriEC "Hodgkin
benzeri lenfoma"
\'eya "Hodgkin
bcp.zeri lezY0l".lar" demeyi tercih etmişlerdir.
Bunun
nedeni ise gözlencı,. iki (;ekirdekli veya çok çekirdekli hücrelerin
Rced-Stcrnberg
tipi dev lıücresi olup olmadığır.ın. tartışma
konusu
olması-dır. Blıııa rağmen cvcil ve yabani
hayvap.larda
Hodgkin
hastalığının
481 TOLCA CtVENÇ - CEMALETTtN KÖKüı;sıx
Resim 6. Katil balinanın (Orcinus orca) nekropside makroskobik
görü-nümü. Abdominal şişki~lik (a), splenomegali (lı) ve mezenterik
lenfade-denopati (c) görülmekte.
Gross appearance of a killer whale (Orcinus orca) at necropsy Abdomi.
nal distension (a), splcnomcgaly (b) and mesenteric lymphadenopathy
HAYVANLARDA HODGKtN HASTALlGI 485
Resim 7. Eozinofüik çekirdekçikli ve çok çekirdekli atipik büyük hücre-lerin diffuz proliferasyonu ile lenf nodülünün yapısının bozulması. H.E.,
200x
Nodal architecture is replaced by diffuse proliferation of atypical large
486
i •
TOLGA GtVE:XÇ ---CEMALETTt'\ KÜKÜF:'iLlj
Resim 8. Büyük büyütmede, bir diagnostik Sıernberg-Hecd benzeri
hücre ve en az iki adet Sternberg- Reed benzeri hücrenin mononükleer tipi
görülmekte. H.E., 800x
At higher magnifieation, a diagnostie Sternberg-Recd-likc ecU and at least
two mononuclear varianls of Sternberg-Reed-like ecııs are cvident.
Kaynaklar
1 . Aykan, T.B., Tüzüner, N., Sav, A., Ince, Ü. (199U). Kısa Patoloji.
3. baskı. Fatih Gençlik Vakfı Mathaası, İstanhııL.
2. Bloom, F. (1952). Probable Hodgkin's disease in a dog. Am.J . Path.,
28: 534-535.
3. Gleİser, C.A., Heberling, R.L. (1984). Malignant 'ymplıoma and
Hodgkin's dısease ın Baboons (Papio sp.). Lah. Anim. Scie., 34:
286-289.
4. Jubb, K.V.F. and Kennedy, P.C. (1985). Patlıology of Domestic Ani.
mals. 3th cd., Acadcmic Pres~. Ine., Orlando.
5. MouIton, J.E. (1958). Canine malignant lymplıonw, simulating
Hodgkin's disease in man.
J
.A.V.M.A., 132: 20.t-209.6. Moulton, J.E., Dungworth, D.L. (1978). TIIlllors in /)omestic
HAYVANLARD.\ HODGKİX HASTALıCı 487
7. Smith, D.A., Barker, I.K. (1983). Four cases of I-lodgkin's disease in
striped skunsk (Mephitis mephitis)- Vet. PathoL., 20: 223-229.
8. Stites, D.P., Terr, A.I. (1991). Basic and Clinical lnınıunology. 7th
ed., Appleton and Lange, Norwalk.
9. Yonezawa, M., Nakaınine, H., Tanaka, T. (1989). I-lodgkin's disease
in cl killer whale (Orcinııs orca) . .T. Comp. Path., 100: 203-207.
10. Wells, G.A.H. (1974). Ifodglcin's disease-like lesions in the dog.
J .
A. O. Veteriner Fakültesi Dergisi
40 (4) : 488-496, 1993
KOYUN~ KEÇt,
SIGm
VE MANDALARDA
CYSTtCERCUS
TENUİCOLLtS'İN
YAYILIŞI
H. Oğuz Sarınıehmetoğlu i
F. Çiğdem Pişkin2,
BahadlT Gönenç'
Erol Ayaz
JPrevalence of Cysticercus tenuicollis infectlo!l in sheep,
goats, cattle and buffoloes
SUDuDary:
This sturb was earricd out/or
t!Zedetcımination of
preva-lenee
OJ
Cystieifeus tenuieallis, larva form
of Tacnia hvdotigena,
in shcep,
goals, eattle and bulfaloes slaughtered in
gB.K.and same u'ımieaipalities
(Çubuk and Kazan)
slaııghter/ıouses in Ankara.
Between August 199i and Alareh i993, '~931 s!z"'r:p,366 eattle, 113
b~ffoloes and 112 goats
WNCo:aminedfor C. !'Jııuirallis infeelion. For this
pur-pose omentum, mesellterilım and the organs loeated aı the horiy eavity
OJ
these
animals were eonlrolled careful~J}. The h!feetioıı rale was found 31.8
%
and
28.57
%
iıı sheep and goats res/JCctiı'c/y.No C. tenuicollis infertian was
de-terted in eaıtle and bl!ffOloes,
Özet:
Bu çalışma, Ankara Et ve Balık Kummu ce hazı helediye
(Çu-buk, Kazan) mezbahalannda
kesileıı koyun, keçi, sı,~l1've mandalarda Taenia
hydatigena'nın larva formu
olan eysticercus t£17.uicollis'inyayılışım
saptamak
amacıyla yapılmışır.
Çalışma, Ağustos 199 l-/v/r!rt 1993 tarihleri arasuıda )'apılmış ve kesilen
haynanların omentum, me<.enter(yumve karın hOiluklarındaki organlar C.
tenui-collis yô'niinden incelenmiştir.
Çalışma süresince 4931 koyun, 366 sığır, 113 manda
ve112 kt-çinin
kontrolü yapılmıştır.
b!feksi)ıoıı
oranı koyunlarda
%
31.8, krçilmle
%
28.57olarak saptanmış, sığır ve mandalarda C. tenuicallis eıifeksi)'onuııa
rast-lanmamıştır.
1 Araş. Gür. A.Ü. Veteriner Fakültesi, Helminto1oji B.D., Ankara.
2 Araş. Gör., A. Ü. Sağlık ~i1im1eri Enstitüsü, Ankara.
3 Araş. Gör., Yüziincü Yıl Unİversitesi Veteriner Fak. Parazito1ı;ji
KOYVN, KEÇI, SIC/H VE M\\"DAL\RDA.
Giriş
Tae/ıia hydatlgena,
köpek Ye yabani karnivor/ann İncebağırsakla-rında yaşayal'., ;ırakonak olarak koyun, keçi, sığır, domuz ,oe yabani
ruminantları, seyrck olarak da kedi, sincap, maymun ve insal'.la.rı
kul-lanan bir sestod türüdür (9, 12).
Sonkonak ince bağırsaklarında
T.
!ıyeatign':aıo -
i2 haftada olguIt-laşmakta ve dışkt ile dışarıya atılal' halkalardan çevreye yayılal'.
yu-murtalar ile arako!"'.aklar erJekte olmaktadır (I 2, 26;.
Arakoraklar tarafwdem Sıl ve gıd .Jarla alı:'.aı' Yl'.munadal1
ser-best kalar. onkosfer portal kar. dola~ımı yolu ile karaciğere gelerek,
paranşimada yaklaşık bir ay kadar
gÖı;
geçirmekte ve karaciğerkap-sülünü delcrck peritona tılaşmaktadır (9).
Bu scstodun. larvası ol ap. C. tmııicullis, arakol'.aklarm serôz
doku-ları, amelitum ve mczen.tcriYUl1'.uı'.da tek tek ,'eya demetler halip.de
bulunmaktadır (9, 26).
Karaciğerdeki göç sırasında bü larvalar paranşimada
tahribatla-ra ve "hcpatitis cysticercosa" der.iler. hastalığa nedep. olabilmektedir
(9,10).
Sonkor.aklaıw. crJeksiyoru bL! sistiseı'kli organları yemekle
ol-maktadır (3, 13, 22, 26, 30).
Tacnia Irydatigr:na'lllIl
dür.yada ve Türkiye'de köpeklerdekiyayı-lıŞI yörelere, aynı yörede yapı/aıı. farklı çalışmalara, yıllara göre
fark-lılıklar göstermektedir. Bil sestodu.r. köpeklerdeki yayılışı Avustralya'
da
%
3 (2), Galler'de%
28 (5), Orta Doğu'da%
4-52.1 (16,24),Güney Amerika da
%
8.4 (29) olarak bildirilmektedir.Ankara sokak köpekleriı'de T.. hyeatigma'mıı. yayılışı
%
4-32 (8,
19,23). Elazığ sokak köpekleril'de
%
35-38.09 (12, 27), Bursa sokakköpeklerinde ise
%
2+ olarak bildirilmektedir (28).Cysticercııs te/lIIicollis'in yayIlışı ise Etiyopya'da kopmlarda
%
28(1), Colorada'da kuzularda
%
:n.l
(17), Hindistan'da sığır/arda%
9.7, koyunlarda
%
29.17-44.6, h'çilerde%
28--55.3, mandalardaC;.~
1.13-10.6, domuzlarda
%
4.5-7.8 (7, 30, 31), BanglaC!q'de keçilerde%
34.28, koyunlarda%
41.66 (15), Irak'ta keçilerde%
9.4,sığırlar-da
%
0.32 (20), Eski Sovyetler Biı1iği'nde sığırlarda%
0.085,koyun-larda
%
8.9,
domuzlarda%
4.3 (18, 21), Yugoslavya'da sığır/arda%
1.09, kOYillılarda%
2.72 ...7.36, domuzlarda%
1.93 (4,6) olarakPasina (22) ik Varma \T AhhıwaIlia (31),
C. trnııicollis'if'.
arkau-nak hay\'aıılardaki lokalizasyonu üzerine yaptıkları çalışmalarda, bu
larvanın daha çuk mezenteriyum daha sonra sırası ile rumen,
karaci-ğer \"c iclrar kesesi üzerinde hulul'duğuııu kaydetmişlcrdir.
A.ıjantin'dc :2:», keçilerde
C. tfiıııicollis'in
yayılı~ıpın%
24.6ol-duğu ve kistlerin
%
17.b sın.ın peritonoa lokalize olduğu gözlenmi~tir.Almaıı.ya'da (14),
11710
koyun;,ıı,.%
16.7 sil'.deC.
IClilıirollis'erast-Iandığı ve tüm kistlerin omentum ınajus üzerinde olduğu
bildirilmiş-tir.
Çekoslo\"akya' cla
C. lenuicollis
enfeksiyonlarıııı rı mevsimselyayı!ışı-11111 ara~tırıldığJ bir çalışmada cn yüksek enfeksiyona
%
28 ile mayıstave en düşük enfeksiyona ~;) 9 ik <ığuswsta rastlarıdığı kaydedilmiştir
(ı
I) .
Materyal ve Metot
Ağustos 199 i-Mart i993 tarihleri arasında her hafta periyodik
olarak Ankara Et ve Balık Kurumu, Çubuk ve Kazan Belediyeleri
Mezhahalarına gidilerek 2608 erkek, 2323 dişi toplam 493 i koyun,
i68 erkek, 198 dişi toplam 366 sığır, 58 erkek, 55 dişi toplam
ı
i3man-da ve G6 erkek, '16 di~i toplam i i 2 kc~i kesim sonrası olgun
C.
tenııicol-!is yönünden kontrol edilmiştir.
Cyslic~l'Custmııiwltis
kon trollerine kesilen koyun, keçi, sığır veman-daların bu parazitin asıl Iokalizasyon yeri olan omentum ve
mezentcri-yumlarının nmayenesi ik ba~lanmış, daha sonra karınboşluğundaki
di-ğer organlar muayene edilmiştir.
C. teliııicollis
olup olm2.dığl,var-sa lokalizasyof'. yerleri, bir hayvanda bulunan kist sayısı
kaydedil-miştir. Ayrıca hayvanlardan toplanan
r:.
lenili;;ollis'lcr
kist çaplarıbe-lirlcnmek üznc nayloıı torbahıra komılup laboratuvara getirilmiştir.
Bulgular
C)stCl'iclıs lmuicollis
yönünden muayenesi yapılan 4931 koyunun1569 u (% 31.8), 1i2 keçinin ise 32 si
(%
28.5 7) (~nfckte bulunurken366 sığır ve i 13 mandada sistiserke rastlanmamıştır (Tablo 1).
Bakısı yapılan2G08 erkd koyunun 857 si (% 32.36), 2323 dişi
koyunun 712 si
(%
30.(5), 66 erkek keçinin 17 sİ(%
25.75),4.6 dişiKOY!."-, KEÇt, SI(;IR VE M.\"\J>i\I.\HI)\ .. l?l
Tablo
J.
Gevişcııhayvanlarda C. tl'lllıi('ol1is'in yaYJlı~1I
Bakısı yapılan hayvan .i
Enfekt~~ ılU~~l1an hayvan ]Türü
i
Sayısıi
Sayısıi
","
i
I-KOYUn.---I-- --
4931--'--1--
-ı.j69----.,I-~11
~'-'--ı
1--.--- ---.- --.---- ..-.---.---..--i
Keçi .ı
112i
~2!
28.57!
I-s~g~~---
----366--I---~---i---:-.
.
-!. " iı
NT
aı~d;----.--.----i~3-.-.-[----.--.--,
..---Tablo 2. Koyun ve k,~(;ilcrde cirisiycte t!öre C. teııııicollis
enfeksi-) onlunnın yayılı~J.
--_ .._---_.
__
._---Koyunlardaki C. tenııicoL!ir'lcril'.
%
77.02 si mezeıı.teriyum,%
16.96 sı rumcl',
%
6.02 si karaciğer üzeripde, keçilerde ise%
78.2 sime-zenteriyum,
%
12.5 i rumep.,%
9.38 i karaciğer üzerir>.dehulunmuş-tur (Tablo 1).
Tablo 3. "Koyuıı ve keçilerde
c.
tenııicol1is']crin lokalizasyonuHayvan türlerine göre Jağılım ('\»)
Lokalizasyon yeri . Koyuıı
ı
KeçiIMezen"7~~iyu:---.
----1---77.02---1.---78.
492 ILO. SARIMEHMETO(~Lu - fl. GÖNE:\Ç - F.Ç. P1ŞKİ;\' - E. LI. YAZ
Bir
hayvCll'.dabuluna!'. C
tcnuimllissayısı, koyunlarda
en az
ı,
en çok 30, keçilerde ise en az
ı,
Cl'.çok LOolarak belirlenmiştir
(Tablo
4).
Ta.blo ,1. Bakısı yapılan enfekte k('yun ve keçilerde C. tenuicollis
sayıla-Tma göre dağılım
i
Enfekte hayvan sayısıı
C. tcnuicollis .I.
savısı Koyım Keçı----;-
- -1-'-510
lA1----
2 ----1'----626--
---8--3i
219 12---
----4i
53 1--.--~---ı--n---
---;---1
--- 6---1--29' --
---1
--.-.--7---1--
26 --
---8i
24 _.i
,--- __ .. __ 1 ._- . _i
10i
2 -; ----12---1----
1---- ----i
---2;---1"---;'--
---=-
--i
-- --30---1--1---=---1
Koyuplarda
bulunan
kistlerden en büyüğü 5 x 4 cm, en küçüğü
1.5 x
ı
cm, keçilerde bulunanlarm
en büyüğü 2.5
X2 cm, en küçüğü
ise
1Xı
cm olarak
ölçülmüştür.
Tartışma ve Sonuç
Tacııia hydatigena'nın
larvası olan C.
tcnuicollis'inyayılışı ile ilgili
Türkiye'de
özel bir çalışma bulunmamakta
ancak bazı çalışmalar
sı-rasında
rastlandığına
dair kayıtlara
yer verilmektedir
(13).
T.hydati-gcna'llIn
köpeklerdeki
yaydışı ilc ilgili ise birçok yayın vardır
(8, 12,
27, 28).
KOYlil'. KEÇt SIGm VE ~HNnAL\HIH ... 493
G)s/icercus tenııifollis'in.
dünyadaki
yaydışı bölgelere göre farklılık
göstermektedir.
Koyunjal'da;
Afrika'da
%
21.4-37.1
(I,
17, 22),
Asya'da
%
23.2-44.6
(7, 15,21,30,31),
Doğu Avrupa'da
%
2.22-28
(4, 6), keçilerde;
Afrika'da
% 11.6.43.2
(I, I i, 22), Asya'da
%
9.4-55.3 (7, 15,20,30,31),
sığırlarda;
Asya'da
°60.085-9.i
(5,21,30,
31), Avrupa'da
%
1.09 (6), ıl'ar.dalarda;
Hip.distan da
%
1.13-10.6
(7, 31) oranıp.da olduğu
kaydedilmiştir.
Bu çalışmada bakısı yapıla!'. 4931 koyur.ur. 1569 u (% 31.8), 112
keçinin 32 si (% 28.57) C.
lenuicollisile e;-fckte buhl!'nluştm.
Muayene-si yapılan 366 sığır ve 113 mandada
ise enfeksiyopa
rastlanmamıştır.
Bu değerlere bakıldığırda
Türkiye'de
C. teııuico!o!is'un.koyup. ve
keçi-lerdeki yayılışırIn
küçümscpmcyecek
bir düzeyde oldl'ğu dikkati
çek-mektedir.
Bu yaygınlığa karşlP şimdiye dek koyup. ve keçilerden
"he-patitis cyticercosa"
olaylarının
bildirilmemiş
olması ise bu kor.nda bir
açıklık olduğunu
düşündürmektedir.
Özellikle karaciğerde
göç
döne-minde olan, beyaz pirirç
tanesi veya biraz daha küçük görürıümdeki
genç formların
tanm.mamasının,
bazı olaylarda
ise büyük olasılıkla
"aku t faseiolose" etkep.leri ilc karıştırılmasının
bunda
rol
oynayabile-ceği
akla
gelmektedir.
C,ysticercus tenuicollis'le
enfekte
hayvanlarda
larvanın
yerleştiği
bölgeler farklılık göstermektedir.
Lokalizasyon yeri ile ilgili
çalışmalar-da, Pasina
(22) Güneybatı
Nijerya'da
C.
tenuicollis'lerin% 62.5 ini
mmen,
%
12.5 ini kareiğer,
%
25 ini ince bağırsak serozası üzerinde
tespit etmiştir. Aynı araştırıcı
(22)keçilerde kistlerin % 60 ının ince
bağırsaklar
üzerinde,
%
20 sinin mmen ve yine
%
20 sinin idrar
kese-si üzerinde
yerleştiğini kaydetmiştir.
Yarma
ve Ahluwallia
(31)Hin-distan da koyun ve keçilerde C.
tenııicollis'lerin%
iOinin
mezenteri-yum,
%
22 sinin mm en ve
%>
8 inin karaciğer
üzerinde, mandalarda
ise yalnız karaciğer
üzerinde
olduğunu
bildirmişlcr
\Tbulunan
kist-lerin büyüklüğün.ün
25.0-.30.8 mm
X38.5-4.7.8 mm arasında
değişti-ğini belirtmişlerdir.
Bu çalışmada koyunlarda
C.
tenııicollis'lerin%
77.02 si
mezenteri-yum,
%
16.96 sı mmen,
% 6.02 si karaciğer
üzerinde,
keçilerde
%
78.2 si mezenteriyum,
%
12.5 i rumen,
~'o9.38 i karaciğer
üzerinde
tespit
edilmiştir.
C.
tenuicol1is'lerinlokalizasyonu
konusunda
fazla
bir
kayıt
bulunmamakla
beraber,
bunun
çalışmalara
göre
fark.
lılık gösterebildiği
ancak
değişik gevişgetiren
türlerinde
bile birinci
derecede
yerleşim
yerinin
mezenteriyum
olduğu
kaydedilmektedir
1<)4 H.O. S ..,nnIEIIMETO(;I.l: B. CÖi\'E;-";Ç F.Ç. pt~Kli'\ - E. .\YAZ
(;ysticercus ümicollis
çalı~malannda arakonak cinsiyeıinill. önemıa-Şıyıp taşımadığı, bir hayvanda bulupan kist sayısı Ye büyüklüğüile
ilgili yayın çok sınırlı olup Im konudaki bilgiler daha çok klasik kitap.
!ara (0, 12, 26) dayapmakıadır. Bununla beraber, bu çalışmada gerek
koyun, gerekse keçilerde erkek ye dişide enfeksiyon oranının hemen
hemen aynı olması enfeksiyonun yayılışında cinsiyetin önemli
olmadı-ğını düşündürmektedir. Çalışmada koyunlardakeçilerdekine oranla
daha büyük
r:.
tCiluicollis'lcrc
rasılanmış, maksimum kist büyüklüğükoyunlarda
.1
X 4 cm, keçilerde 2.5~<
2 cm, olarak ölçülmüştür. Ayrıca,bir hayvanda bulunan kist sayısı koyunlarda keçilerdekinden daha
fazla olmuşıur.
Kaynaklar
I. Bekele,
'I.,
1\I11~erwa-Mukasa, E. and Kasalı, O.B. (1988). Thepre-valenee of Cysticercosis cmd h:ydatidosis ın Ethiopian sheep. Vct.
ParasitoL, 28: 267-270.
2. Blake, H.T. and Overend, D.]. (19821. The prl!valcnce of Dirofilarin
immitis nhd otherparasites in urbcırı porımı dogs in North- Eastem Victoria. Aııst. vet.
J.,
58: 111-114.3. Blazek, K., Schı'aınlova, B. and Hulinska, D. (1985). Patholo!!y of
the migration phase of Taenia hydaıigeııa i Pal1as, 1766) larvae. Folia
ParasitoIogica (Praha), 32: 127-LI7.
4. Buljevic, S. (1956). lm;adiranost zcıclanih zivotinj saterilorije gmda
i sreza pancera sa Cysticercııs tenlıilwl1isonı. Vet. Clasn., LO:
385--387 (Ref: Hclminth. Ahst.,
ı
95(i, 25, 553 g).5. Cowpeı', S.G. (ı 978). IIelmiııth parasites of do~s aııd cats and ıoxoplas~
nıosı~.~cmtihodies in ents Swansea Soııth ırall's. Ann. trop. Med.
Para-sit., 7~: 455--1,39.
(j. Danev, 1\1.(1983). Cysticercus telluicol1is iııfecıioll of lanıbs atıM sıip,
slaııglıterhause. Vet. Clasıl., :~.~: 7%-733.
7. Deka, D.K., Bol"kakoty, M.B. and Lahkal', B.C. (1985). Cysıicercosis
in domestic allinıals in 1I0rth eastem region ofllldia. Indian
j.
Parasİ-to!., 9: 83-85.8. Doğanay, A. (198:~). Ankara Köpeklerinde Görülen lJdmillı Türleri,
Bunların Yayılışı ı'e Halk Sağlığı Yöllülldell ÜlIemi. A.Ü. Veteriner
KOYF\". KEÇt. slt:IR VE )U"iDALARDA 495
9. Dunn, A.M. (1978). Vetcrinııry Hdmintology. 'Williams H~in~mann
Medical Books Limit~d, London.
10. Dvorkin, L.B. and KanL<;cv, N.F. (1978); Pat/ıologifCll and hisıologı:.
cal changes in. Iıımbs expcrimeııtal1y irıji?ctl'd ıcith Cysıiel!rt:us t('nui. collis. Dostizheniya Veterinamoi Nauki i Percduyogo
Opyi:a-Zhi-votnovodstu. 4: 71-76 (Ref: VI'1. EulI., 1979, 6, 3312).
ll. Groschafı,
J.
and Prokopic, J. (196:~). Vysloyt Cysticerka:.y ujatee-enych ovci. Yet. Cas., ll: 282-28~, (Hd': IIelmiııth. AlıfOl., 1965,34, 1554).
12. Güı'alp, N., Dinçer,
Ş.,
Kemcr, R., Canloray, R. ve Taşan, E. (1977).Elazığ yijr(?si köpf'klerinde güriilefi {f,astro-in testi ııal /ıelmint tiirlı'ri.y/f' bunlann yan/ı.ş oranı t:C /ıalk .mplıifı .,"üııiinden önemleri. A. Ü. Vet.
. Fak. Derg., H: 241-2'19.
13. Güralp, N. (1981). IJelmintoloji. İkinci Baskı.
A.L.
Yet. Fak. Yayın.,368.
14. Hasslinger, M.A. and Webcr-Werringhen, R. (1988). Faecal test
of sheep 011 pasture and thf' prevalence of Cysticercııs tenuicollis in
slaugJıtered shl'ep. Angcw. Paı'asit.,29: 227-234. (Hef: Vet. BuII., 1989, 59, 5971).
15. "'lam, N., Rashid, H., and Cneller, C.B. (1977). Hydatid cystis in
bot,irıes, caprines and O1:nI'Sin Dacea, Bangladesh. Ann. trop. Med.
Parasit., 71: 239--241.
16. Irana, S. (1965). Survey of J nternal Parasitl's iıı Stra)' Dogs ın the
Tel A1'i1' Area. Tlıesis. TeI-Aviv University.
17. Jansen, R. and Pierson, R.E. (1975). Cysticercosis from Taenia
hyda-tigeııa in Pı?edlot ılımbs . .layilla, 1(ı6: 1183-1186.
18. Melikov, Y.F. (1986). Cysticernıs terwicollis in sheı']> in the Bolshoi
Kati/W:; (Creııt Caıırasııs) tl'ith in tlıe confiTıes of tlıe A:.abaijen SSR and in ıhe adjoı:niııg Apslıeroıı-Kobystan lmc Iands. Biologichcskiklı
:'.iauk, 4: 5/ı--59 (Ref: Helmintiı. Abı;t., 1987, 56, 1816).
19. Mimioğhı, M., Giiralı), N. ve Sayın, F. (1%0). Aııkara köpekleriııde
gürı-ilen paradı türleri ce bunların .yayılış nis!wti. A. Ü. Vet. Fak. Dl'rg.,
6: 53-68.
20. Molan, A.C. and Saeed, LS. (1988) . .II surV(T of hepatic andpulmonary
Proxin-496 U.O. SARIMEHMF.TOCLC - Il. GO\'EXÇ - F.Ç. ptŞKti\ - E. AYAZ
ce. j. Agric. Wat. Res., 7: 105-114 (Ref. lIdminth. Abst .. 1989,
58, 2416).
21. Nikulin, T.G. and Karasev, N.F. (1975).
Cystirereus tenuicollis infarm animals (cattıc, sheep, pigs) in Southem Bellamsia. Uchenye
Zapiski Vitl'hskogo Vcterinamogo Institııt. 28: 30-83 (Ref: Vet.
Bull., ] 976, 16, 3772).
22. Pasina, B.A. (1985).
Cysticcrrns tcnnicol/is of village s1ıerp and goat .•in sonthwest Nigeria. Ann. tr.)p. Med. Parasit., 79: 657-658.
23. Paınukçu, A.M. ve Ertürk, E.
(1%]). 1933-]9(Oytllan ar'ısındaAn-kara ve .vörf'sinde köpf'klade güriilI'n hastahıdrıra toplu bı:r bakış. A. Ü.
Vet. Fak. Derg., 8: 323-34(1.
24. Sadighian, A. (1969).
Hı,lminth J)(ır(l.~ites of stray dngs and jacka.1s inShahsavar area, CM;pian rt'gion, lran. j. Parasİto!., 55:
372-:n4.
25 .. Sudn. M. and Lombardeno, O.
(982). Crsticercosis in. goals in thesoııthwest of Choco Provincı!. Choeo Gaceta Vcterinarİa. 44: 14-48
(H.ef: Helmintlı. Abst., 1983, .)2,
2:n4).
26. Soulsby, E.ı.L. (1986).
Hplminths, Arthropods and Proto:oa ofDo-mesticated A nimals. Ed. 2. Bai\licre Tindaıı, L.ondon.
27. Taşan, E. (1984).
Elazığ kırsal yöre köpeklerinde helmintlerin yayılışıı'e insan sağlığı yönündm önemi. Doğa Bilim Derg., 8: 160-167:
28. Tınar, R., Coşkun, Ş.Z., Doğan, H., Demir, S., Akyol, ç.V. ve Aydın,
L. (1989).
Bursa yöresi köpeklerinde görülen helmint türleri vebunla-rın yayılışı. T. ParazitoL. Derg., 13: ll3-120.
29. Torres, P., Ramos, M., Carrasco, L., Neumann, M., Franjola, R.
Navorette, N. et Figueı'oa,
L(1974).
Protoıoos, 'wlmintas etartropo-dos parasitos del perro demosıico en lacindad de Valdivia, Chile.
Bol. Chil. Parasit., 29: 18-23.
30. Varma, T.K. and Rao. B.V. (1974).
Cutain epidemiloogical studieson larval and sırabilar phases of the common dog tapewol'm Taenia hydatigcna. IndianJ. Anim. Seİ., 43: 534--539 (Hef: Hdıninth. Ahst. 1975, 44, 1731).
31. Varma, T.K. and Ahluwallia, S.S. (1984).
Some ııbservations on theprevalence and t'ariaıions in the morphology and biolog)' of eysticer.
cus tenuicııllis of sheep, goat, pig and buffalo origin. Indian