Os modos reprodutivos dos Hydropsini e sua respectiva fonte e forma de obtenção encontram-se resumidos no quadro 1. Registros de postura de ovos ou parturição de filhotes foram observados para 11 das 16 espécies de Hydropsini avaliadas (Quadro 1).
As três espécies de Hydrops são ovíparas. Registros de desovas e eclosões de ovos foram observados para Hy. caesurus e Hy. triangularis (Quadro 1). A oviparidade em Hy.
martii foi confirmada pela observação de uma fêmea preservada contendo ovos com casca
coriácea espessa (Figura 2A e Quadro 1).
Para Pseudoeryx plicatilis foram observados somente registros de oviparidade. Tal modo reprodutivo foi diagnosticado tanto pelo encontro de ovos com casca no útero de exemplares preservados como por registros da literatura para desovas (Quadro 1). Além disso, mais uma observação original de eclosões de ovos encontrados na natureza durante resgate de fauna em Rondônia corrobora essa sugestão (Figura 2D)2. Dentre as fêmeas preservadas examinadas apenas duas continham ovos no útero (IB 17640 e MPEG 297). Em ambos os casos foi constatada a presença de casca coriácea espessa envolvendo o vitelo, incluindo o espécime referido por Cunha e Nascimento (1981) como sendo ovíparo e vivíparo (MPEG 297). Embora esse exemplar estivesse bastante deteriorado, foi possível observar a presença de ovos, alguns dos quais estavam soltos no frasco. Contudo, somente ovos com casca coriácea espessa foram encontrados. Dois deles foram dissecados, porém nenhum embrião foi visualizado.
Para o gênero Helicops, foi confirmada a presença de espécies ovíparas e de espécies vivíparas. Além disso, pelo menos uma espécie (H. angulatus) apresenta os dois modos reprodutivos. Oito espécies são vivíparas: Helicops trivittatus, H. carinicaudus, H. modestus,
H. leopardinus, H. infrataeniatus, H. danieli, H. scalaris e H. polylepis. Para todas essas
espécies, com exceção de H. danieli, foram observados registros de parturições (Quadro 1).
2
Quadro 1 - Modos reprodutivos das espécies da tribo Hydropsini
Espécie Modo reprodutivo Referência
Hydrops martii O 1, Presente estudo
Hydrops triangularis O 1, 2
Hydrops caesurus O 3, 4
Pseudoeryx plicatilis O 1, 5, 6, 7, 8, Presente estudo
Pseudoeryx relictualis ? -
Helicops hagmanni O 1, 6, Presente estudo
Helicops trivittatus V 1, 6, 9, Presente estudo
Helicops carinicaudus V 1, 10, 11, Presente estudo
Helicops modestus V 1, 12, Presente estudo
Helicops infrataeniatus V 1, 13, 14, Presente estudo
Helicops leopardinus V 1, 15, 16, 17, 18, 19, Presente estudo
Helicops danieli V 20
Helicops pastazae O 21
Helicops polylepis V 1, 22, 23, Presente estudo
Helicops scalaris V 24
Helicops angulatus* O 1, 6, 10, 25, 26, 27, 28, 29, 30, 31, Presente estudo
Helicops angulatus* V 1, 32, 33, 34, Presente estudo
Helicops gomesi O 1, 35, Presente estudo
Helicops apiaka ? -
Helicops petersi ? -
Helicops tapajonicus ? -
Helicops yacu ? -
1) SCARTOZZONI (2009); 2) BOOS (2001); 3) ÁLVAREZ et al. (2003); 4) ETCHEPARE et al. (2012); 5) HOGE (1980); 6) CUNHA; NASCIMENTO (1981); 7) FROTA; YUKI (2005); 8) F. F. CURCIO (com. pess., 2012); 9) GOMES (1918); 10) MOLE (1924); 11) MARQUES; SAZIMA (2004); 12) MARQUES et al. (2001); 13) CEI (1993); 14) AGUIAR; DI- BERNARDO (2005); 15) GASC; RODRIGUES (1980); 16) LIRA-DA-SILVA et al. (1994); 17) YANOSKY et al. (1996); 18) ÁVILA et al. (2006); 19) SCARTOZZONI; ALMEIDA-SANTOS (2006); 20) YUKI (1994); 21) WHITWORTH; BEIRNE (2011); 22) HAGMANN (1910); 23) SANTOS-JR.; RIBEIRO (2005); 24) BARROS et al. (2001); 25) FOWLER (1913); 26) ROSSMAN (1973); 27) EMSLEY (1977); 28) GORZULA; SEÑARIS (1998); 29) MARTINS; OLIVEIRA (1998); 30) FORD; FORD (2002); 31) E. FÉLIX-JR. (com. pess., 2011); 32) ROSSMAN (1984); 33) BRAZ (2009); 34) M. C. SANTOS-COSTA (com. pess., 2012); 35) AMARAL (1921).
* Helicops angulatus apresenta populações ovíparas e vivíparas.
O = Ovíparo. V = Vivíparo. Fontes em negrito indicam definições do modo reprodutivo a partir de observações diretas de postura/eclosão de ovos (oviparidade) ou parturição de filhotes (viviparidade).
Figura 2 - Registros de oviparidade em quatro espécies de Hydropsini
Fotos: (A-C) Henrique B. Braz (2013). (D) Felipe F. Curcio (2012).
Casca do ovo de (A) Hydrops martii, (B) Helicops gomesi, (C) Helicops hagmanni e eclosão em (D) Pseudoeryx plicatilis.
No caso de H. danieli, a viviparidade foi aqui assumida e sugerida pela primeira vez baseado no relato de Yuki (1994) no qual uma fêmea grávida preservada apresentava embrião em estágio avançado de desenvolvimento e com padrão ventral de coloração similar ao da mãe. Três espécies são ovíparas: Helicops hagmanni, H. gomesi e H. pastazae (Quadro 1). Nas duas primeiras, a oviparidade foi confirmada com base no encontro de ovos no útero com casca coriácea espessa (Figuras 2B e C) e em H. pastazae baseado em registro da literatura (Quadro 1).
Para Helicops angulatus ambos os modos reprodutivos foram observados. No presente estudo, um total de 25 fêmeas grávidas de H. angulatus foi dissecado. Dezenove exemplares (de 13 localidades diferentes; Quadro 2) apresentaram ovos com casca coriácea envolvendo o vitelo, sugerindo oviparidade (Figura 3A). Além disso, a oviparidade em H.
A
C
D
angulatus foi corroborada com uma observação original de eclosão de ovos encontrados na
natureza. Em 01 de fevereiro de 2010, um ninho contendo sete ovos de H. angulatus foi descoberto parcialmente enterrado no solo próximo a um riacho em Salvador, Bahia (12,931° S, 38,386° W)3. Os ovos foram coletados e incubados e após as eclosões os filhotes foram identificados como H. angulatus (Figura 3B).
Quadro 2 - Localidades dos registros de oviparidade e viviparidade obtidos para Helicops angulatus
Registros de oviparidade Registros de viviparidade
BRASIL
Amazonas (Manaus), Bahia (Salvador), Ceará (Juazeiro do Norte), Goiás (Aruanã), Maranhão (Imperatriz e Santo Amaro do Maranhão), Pará (Belém, Bragança, Castanhal, Maracanã, Santarém Novo e Viseu), Piauí (Piripiri) e Tocantins (Brejinho de Nazaré).
COLÔMBIA
Amazonas (Letícia) TRINIDAD E TOBAGO
Nariva Swamp VENEZUELA
Bolívar (El Manteco) e Monagas (Bolívar)
BRASIL
Acre (Marechal Thaumaturgo, Porto Acre e Rio Branco), Rondônia (Guajará-Mirim)
PERU
Madre de Díos (Puerto Maldonado)
Em contrapartida, as outras sete fêmeas grávidas dissecadas de H. angulatus (de seis localidades distintas; Quadro 2) apresentaram ovos sem casca no útero, apenas com uma fina membrana envolvendo o vitelo, sugerindo viviparidade. Em cinco ocasiões os embriões foram prontamente visualizados através do útero. Nestes casos, os embriões encontravam- se parcialmente desenvolvidos em três ocasiões (UFMT 5218: estágio 33; UFAC 041: estágio 30-31; UFAC 022: estágio 28; Figura 4) ao passo que em duas oportunidades os embriões estavam completamente formados no útero (estágio 40; Figura 5). Uma dessas fêmeas continha o embrião ainda com grande quantidade de vitelo residual (INPA 1010; Figura 5A)
3
enquanto que a outra continha embrião quase sem vitelo (MPEG 21981; M. C. Santos-Costa, com. pess.; Figura 5B). Apenas em duas ocasiões não foi possível observar embriões em desenvolvimento nas fêmeas grávidas (UFAC 031 e ZUEC 1590). Não foram observadas parturições de filhotes em H. angulatus.
Os modos reprodutivos de P. relictualis, H. petersi, H. tapajonicus, H. apiaka permanecem desconhecidos. Destas, somente H. petersi foi incluída na filogenia utilizada.
Figura 3 - Oviparidade em Helicops angulatus
Fotos: (A) Henrique B. Braz (2013). (B) Edésio Félix-Junior (2011)
(A) Fêmea grávida dissecada mostrando ovos com casca espessa no oviduto. (B) Eclosão de ovos de Helicops angulatus coletados na natureza (Salvador, Bahia).
A
Figura 4 - Viviparidade em Helicops angulatus
Fotos: Henrique B. Braz (2013)
(A) Fêmea grávida dissecada mostrando ovos embrionados sem casca no oviduto. (B) Detalhe do embrião em desenvolvimento após dissecção do útero e anexos embrionários.
A
Figura 5 - Viviparidade em Helicops angulatus
Fotos: (A) Henrique B. Braz (2013). (B) Maria Cristina Santos-Costa (2012).
(A) Embrião completamente desenvolvido envolto pela membrana da casca e com grande quantidade de vitelo residual. (B) Embrião completamente desenvolvido removido do útero e com pouca quantidade de vitelo residual.
5 mm