Os carrapatos são artrópodes pertencentes à ordem Acari, dentro da classe Arachinida. No mundo estão descritas cerca de 867 espécies de carrapatos, divididas em três famílias: Ixodidae (683 espécies), Argasidae (183 espécies) e Nutallialidae (1 espécie) (HORAK et al., 2002).
Os carrapatos estão presentes em todos os continentes do planeta, inclusive na Antártida, parasitando diferentes espécies de vertebrados, sejam anfíbios, répteis, aves ou mamíferos. O ciclo de vida dos carrapatos passa por quatro estádios evolutivos: ovo, larva, ninfa e adulto. À exceção dos ovos, os demais estádios devem obrigatoriamente parasitar a pele de um hospedeiro, por um período que varia de minutos a vários dias, conforme a espécie de carrapato. Há algumas poucas exceções em que larvas ou o estágio adulto de algumas espécies não precisam se alimentar para dar continuidade ao ciclo. Em situações de ausência de hospedeiros apropriados, os carrapatos podem incrivelmente sobreviver no meio ambiente, por meses ou anos, sem se alimentarem.
A alimentação dos carrapatos consiste principalmente de sangue (hematofagia), mas também de linfa e restos tissulares presentes na pele do hospedeiro. Isto se dá pela alta especialização deste artrópode ao parasitismo. Possuem peças bucais adaptadas, que perfuram e penetram na pele, a fim de se obter a alimentação.
49 Os carrapatos podem permanecer fixados à pele do hospedeiro por dias ou semanas, quando secretam uma saliva extremamente funcional, que impede a coagulação sangüínea e as reações de defesa do organismo no sítio de fixação. Além disso, esta saliva possui substâncias vasoativas, que induzem vasodilatação local, facilitando a ingestão de sangue (RIBEIRO e FRANCISCHETTI, 2003). Estas particularidades dos hábitos alimentares dos carrapatos os colocam entre os principais vetores de patógenos (vírus, bactérias, protozoários e helmintos) para os animais e o homem (LABRUNA, 2004a).
Nos carrapatos, os patógenos podem sobreviver de um estágio para outro (sobrevivência transestadial de larva para ninfa, e/ou de ninfa para adulto) e/ou podem ser transmitidos entre gerações (transmissão transovariana de uma fêmea para seus ovos/larvas). Estes são os principais mecanismos de manutenção de riquétsias de baixa ou nenhuma patogenicidade na natureza, porém podem desempenhar um papel menor na manutenção de riquétsias patogênicas, como evidenciado pelo efeito letal de R. rickettsii ao seu vetor (MACALUSO et al., 2002; MULENGA et al., 2003; LABRUNA, 2004a).
Niebylski e colaboradores (1999) ao quantificarem o efeito pernicioso de R. rickettsii em seu carrapato vetor, encontraram alta taxa de mortalidade em lavras e ninfas infectadas experimentalmente, bem como menor desenvolvimento da progênie de fêmeas infectadas em relação às não infectadas.
A eficiência da transmissão transovariana dependerá do estágio do carrapato que se infectou com a riquétsia, como demonstrado por Burgdorfer & Brinton (1975) que, quando larvas de Dermacentor andersoni se infectavam com R. rickettsii, as fêmeas adultas originadas dessas, transmitiam o agente para 100% de seus ovos e larvas, chegando a 10% em alguns casos (LABRUNA, 2004a).
Das espécies de carrapatos descritos no mundo, aproximadamente cerca de 10% assumem uma maior importância direta em saúde pública, devido ao comportamento exófilo e à baixa especificidade parasitária, que perfazem grandes possibilidades desses carrapatos parasitarem humanos. Obviamente, várias outras espécies que nunca foram descritas parasitando humanos, assumem importante papel indireto na saúde pública, pois contribuem para a manutenção enzoótica de agentes infecciosos na natureza (SANTOS, 2003).
Somente na região Neotropical, que engloba a metade sulina do México, as ilhas do Caribe, as Américas Central e do Sul, estão descritas 173 espécies de carrapatos, totalizando 20% da fauna mundial destes parasitos (GUGLIELMONE, 2003).
50 No entanto, no tocante a patógenos transmitidos por carrapatos, há poucos estudos na região Neotropical, contrastando com as demais regiões do planeta. Como os carrapatos são incriminados mundialmente como os vetores de maior variedade de patógenos, inclusive quando comparados com os mosquitos (HOOGSTRAAL, 1985), espera-se que grandes descobertas possam vir à medida que mais pesquisas forem feitas neste campo da ciência na América Latina. No Brasil, são relatadas 55 espécies de carrapatos, divididas em nove gêneros.
O gênero Amblyomma é o mais numeroso (33 espécies), seguido por Ixodes (8 espécies), Ornithodoros (5 espécies), Haemaphysalis (3 espécies), Antricola (2 espécies) e Rhipicephalus (2). Os demais gêneros (Argas e Dermacentor) são representados, cada um, por uma única espécie (GUIMARÃES, 2001).
A distribuição geográfica de Rickettsia spp. é determinada pela incidência de seu hospedeiro artrópode e a incidência sazonal da doença mantém um paralelo com a atividade do carrapato (RAOULT e ROUX, 1997a).
A maioria das espécies de riquétsias patogênicas ao homem, assim como as riquétsias não patogênicas, tem como vetores e reservatórios naturais artrópodes hematófagos. Com exceção da R. akari, transmitida por ácaros, da R. prowazeekii, transmitida por piolhos e das R. typhi e R. felis, transmitidas por pulgas, segundo sabido até o momento, todas as demais espécies são transmitidas por carrapatos da família Ixodidae, dentre eles, os de maior importância médico-veterinária, destacam-se os gêneros Anocentor e Rhipicephalus. São os principais carrapatos encontrados em bovinos, eqüinos e cães, respectivamente. Nenhum deles assume importância como parasita de humanos, embora sejam de grande importância em veterinária.
Dentro do gênero Amblyomma destacam-se o A. cajennense, A. aureolatum e A. dubitatum, que estão incriminadas na manutenção enzoótica e na transmissão da febre maculosa para humanos (FONSECA, 1935; DIAS e MARTINS, 1939; LIMA et al., 1995; LEMOS et al., 1996a).
No Brasil o gênero Amblyomma abriga os principais vetores que transmitem a FMB ao homem e a muitos outros mamíferos (BALASHOV e LEONOVICH, 1978; MCDADE e NEWHOUSE, 1986; PINTER et al., 2002). O A. cajennense é considerado o principal vetor transmissor da doença aos homens (DIAS e MARTINS, 1939; LEMOS et al., 1997), o que pode estar associado ao fato da facilidade existente na transmissão transovariana da riquétsia por fêmeas desta espécie, segundo descrito por Monteiro e Fonseca (1932).
51 O A. cajennense possui baixa especificidade parasitária, principalmente nos estádios de larva e ninfa e é o principal carrapato que parasita o ser humano no Brasil (ARAGÃO, 1911; ARAGÃO, 1936; ARAGÃO e FONSECA, 1953). Seus três estádios evolutivos, (larvas, ninfas e adultos), são capazes de transmitir a bactéria durante o repasto sangüíneo (COMER, 1991).
A constatação de numerosas populações desse carrapato nas áreas endêmicas para FMB é um achado comum, completando apenas uma geração por ano na região sudeste do Brasil, com os três estádios parasitários marcadamente distribuídos ao longo dos doze meses (OLIVEIRA, 1998; SOUZA et al., 1999).
Nos ixodídeos, os três últimos estádios alimentam-se em um hospedeiro vertebrado apenas uma vez, em grandes quantidades, até ingurgitarem. Após a refeição, soltam-se do hospedeiro, sofrem uma muda ou ecdise, passando ao estágio seguinte. É, portanto, um carrapato heteroxênico, necessitando três hospedeiros para a realização de suas diferentes fases parasitárias (OLIVEIRA, 2004).
As fêmeas da maior parte das espécies necessitam de uma refeição de sangue para iniciar a cópula e a ovoposição, após a qual morrem (ARTHUR, 1965). A transmissão transovariana da riquétsia por fêmeas de espécie A. cajennense já havia sido descrita por Monteiro & Fonseca (1932). É considerado responsável pela manutenção da R. rickettsii na natureza, permitindo, dessa forma, permanecer infectado durante toda a sua vida e também por muitas gerações após uma infecção primária.
Portanto, além de vetores, os carrapatos são verdadeiros reservatórios da riquétsia na natureza, uma vez que todas as fases evolutivas, no ambiente, são capazes de permanecer infectadas meses ou anos à espera do hospedeiro, garantindo um foco endêmico prolongado. Em algumas áreas, mesmo na abundância de hospedeiros primários (vertebrados) para A. cajennense, este pode não se estabelecer em função de condições ambientais, que não propiciem um microclima adequado para as fases de vida livre do carrapato.
Tanto a presença como a abundância de populações dessa espécie de carrapato está fortemente associada à presença de áreas com média a densa cobertura vegetal, tais como pastos “sujos”, capoeiras e matas (LABRUNA et al., 2001).
O A. cajennense está presente desde o sul dos Estados Unidos ao norte da Argentina, incluindo algumas ilhas do Caribe. No Brasil, é encontrado com abundância em todos os estados das regiões Sudeste e Centro-Oeste, porém com distribuição limitada nas demais regiões (LABRUNA et al., 2001).
52 O A. aureolatum é encontrado em diversos países da América do Sul; no Brasil, destacam-se em áreas das regiões Sul e Sudeste. Já havia sido incriminado como vetor da febre maculosa para humanos em São Paulo (DIAS e MARTINS, 1939). Em 2000, foi a única espécie encontrada em grande número em humanos e animais domésticos numa área rural do estado de São Paulo (FONTES et al., 2000).
Têm como hospedeiros primários para o estágio adulto, carnívoros silvestres além de cães se comportarem também como hospedeiros primários para essa espécie, podendo os cães se apresentar infestados por todo o ano, embora não haja informações sobre a dinâmica populacional deste carrapato, sem um pico de infestação definido (PINTER et al., 2002).
Já o A. dubitatum, conhecido anteriormente como A. cooperi, é relatado nos estados das regiões Sudeste, Sul e Centro-Oeste e têm as capivaras como hospedeiros primários para todos os estádios parasitários. Embora haja controvérsias sobre o parasitismo humano por este carrapato, sua importância médica se baseia principalmente numa possível participação no ciclo enzoótico de riquétsias na natureza, já que as capivaras são consideradas potenciais reservatórios de R. rickettsii (TRAVASSOS e VALLEJO, 1942).
Além disto, grandes populações de A. dubitatum têm sido encontradas, juntamente com o A. cajennense, em alguns focos de febre maculosa na região Sudeste (SOUZA, 2001; LABRUNA et al., 2004b).
A reprodução de organismos incluídos na família Rickettsiaceae ocorre em células nucleadas de vertebrados, parasitando preferencialmente as células endoteliais (WEISS e MOULDER, 1984).
Mesmo que vertebrados e invertebrados sejam considerados hospedeiros para as bactérias pertencentes a essa família, alguns autores avaliam que a sua associação com esses últimos seria evolutivamente mais antiga já que artrópodes, com exceção do piolho, não apresentam patologias evidentes associadas à infecção por estes microorganismos, atuando, portanto como vetores ou hospedeiros primários, transmitindo a doença ao homem, embora este seja um hospedeiro acidental e a sua infecção um reflexo de mudanças ecológicas produzidas no ambiente (HOOGSTRAAL, 1967; FRIEDHOFF, 1990).
Além disso, podemos citar a necessidade de reservatórios vertebrados da bactéria na natureza, que atuam na transmissão horizontal (transmissão entre carrapatos alimentando em um mesmo animal hospedeiro) desse patógeno, funcionando, dessa forma, como amplificadores horizontais da riquétsia na população de carrapatos (RICKETTS, 1909; BURGDORFER, 1988).
53 Segundo Walker (2004), se a transmissão horizontal não ocorresse, os efeitos deletérios dessa bactéria altamente virulenta resultariam em sua extinção e, de acordo com Niebylski e colaboradores (1999), tais efeitos limitam a incidência natural da mesma e oferecem uma plausível explicação para as baixas taxas de infecção em carrapatos adultos (menor do que 1%).
Um carrapato pode se infectar com riquétsias de dois modos: ou as ingere durante o repasto sangüíneo num hospedeiro vertebrado infectado e riquetsêmico ou as adquire por via transovariana (BURGDORFER, 1975; REHACEK, 1989; , 1991) conhecida por transmissão vertical, infectando quase todos os órgãos desses hospedeiros (RAOULT e ROUX, 1997a; MACALUSO et al., 2002). Nestes, a riquétsia é mantida mesmo em prolongada ausência de hematofagia no hospedeiro, porém de forma avirulenta, tendo sua virulência reativada por fatores nutricionais presentes no sangue, ou quando da exposição à temperatura adequada (WALKER, 1989; RAOULT e ROUX, 1997a).
Em laboratório conseguiu-se também a co-infecção de ixodídeos por via alimentar, quando se colocaram artrópodes infectados sobre um mesmo hospedeiro saudável (PRICE, 1954).
Foi demonstrado que, dependendo da quantidade de riquétsias que ingere juntamente com o sangue, um ixodídeo pode se infectar primariamente por via alimentar. Segundo alguns autores, quando ingeridas em quantidades suficientes as riquétsias ultrapassam a barreira intestinal e penetram na hemocele onde são fagocitadas pelos hemócitos (BURGDORFER, 1975; BURGDORFER e BRINTON, 1975).
Na verdade, sabe-se hoje que o processo da digestão do sangue nesses artrópodes, especialmente nas fêmeas, ocorre intracelularmente e em três etapas: a fase preparatória, no início da digestão, quando o pH do sangue ingerido inibe a ação das proteases do trato intestinal dos ixodídeos; a digestão propriamente dita, que se inicia durante a fase de ingurgitação, quando ocorre a concentração de nutrientes e a excreção pelas glândulas do excesso de fluidos de volta à circulação do hospedeiro. E, finalmente a última fase em que o ixodídeo se separa do hospedeiro, prosseguindo a digestão dentro de células fagocíticas até a ovoposição. A ausência da ação de enzimas proteolíticas no lúmen intestinal pode ser uma das razões que permitiriam a sobrevivência de agentes patogênicos existentes no sangue ingerido do hospedeiro e a sua disseminação pelo organismo do artrópode (AKOV, 1982; KAUFMAN, 1989; FRIEDHOFF, 1990; SONENSHINE, 1993).
54 Existe ainda, potencialmente, outro meio pelo qual a riquétsia pode ser transmitida entre os artrópodes vetores. Como descrito por Raoult & Roux (1997), alguns ferormônios são responsáveis pela agregação de carrapatos ao hospedeiro aumentando assim, a chance para encontro e copula. Sob tais circunstâncias, enquanto os carrapatos estariam se alimentando, haveria uma proximidade muito grande entre seus aparelhos bucais, o que permitiria o espalhamento direto de riquétsias para carrapatos não-infectados sem causar infecção no animal hospedeiro.
Também tem sido relatada a transmissão sexual de riquétsias entre carrapatos. Wolbach, em 1916, sugeriu a presença de riquétsia pertencente ao GFM em espermatozoa do carrapato vetor Dermacentor andersoni e, em 1933, Philip & Parker demonstraram a ocorrência de transmissão sexual de R. rickettsii por machos infectados para fêmeas não-infectadas (HAYES et al., 1980). Como comentam esses autores, tais observações levaram a especulações de que este tipo de transmissão representaria um importante fator ecológico na manutenção de riquétsias do GFM na natureza, os quais também observaram, através de microscopia eletrônica, infecção massiva nos tecidos testiculares de carrapatos.
Um fator recentemente observado da importância potencial neste contrapeso da natureza é o fenômeno da interferência, pela qual a infecção de carrapatos com riquétsias pertencentes ao GFM, impede o estabelecimento da infecção por R. rickettsii como demonstrado sob condições laboratoriais (MACALUSO et al., 2003; MULENGA et al., 2003) propuseram a hipótese de que, em resposta a uma infecção primária, moléculas diferencialmente reguladas preveniriam uma infecção secundária. Em seus estudos, os autores detectaram transcritos diferencialmente expressos após a infecção, sendo estes classificados por Mulenga em quatro grupos de moléculas: fatores de resposta imune do carrapato, receptores ou moléculas de adesão celular, fatores de resposta ao stress e agentes detoxicantes.
Na literatura especializada, a definição de vetor e de reservatório continua sendo motivo de controvérsia. No geral, considera-se como vetor o hospedeiro intermediário, enquanto um reservatório seria o hospedeiro no qual o parasita teria uma fase do ciclo de vida essencial para sua manutenção na natureza. No caso das riquétsias, os ixodídeos desempenham dois papéis: são vetores ao transmiti-las ao hospedeiro vertebrado e são reservatórios uma vez que as mantêm na natureza, seja por transmissão transovariana ou transestadial (BACELLAR, 1996).
55 Filogeneticamente, a relação riquétsia-ixodídio parece ser muito antiga, demonstrando um elevado nível de adaptação entre os organismos. No entanto, não pode ser considerada uma relação de comensalismo, uma vez que carrapatos infectados experimentalmente por riquétsias apresentam ovoposição diminuída, mau desenvolvimento dos ovos e elevada taxa de mortalidade entre os descendentes, quando comparados a carrapatos não infectados. Aparentemente, as riquétsias são mais beneficiadas nessa relação do que os ixodídeos (REHACEK, 1989).
Desde 1962, Bertran já levava em consideração dois aspectos importantes relacionando a história natural das riquétsias do GFM e a biologia dos artrópodes: o espectro de hospedeiros vertebrados das diferentes espécies de carrapatos e os hospedeiros nos quais se alimentam os estádios imaturos e os adultos de uma espécie em particular.