GİRİŞ
Hayvanlar için bir besinin değeri, besindeki besinsel olmayan (sekonder maddeler vb.) maddelerin miktarına, besin içerisinde-ki besin öğelerinin miktarına ve yaşam evresine bağlı olarak deği-şir [1]. Herbivorların yedikleri besinin kalitesi, vitamin ya da sterol miktarına, aminoasit dengesine, toplam azot miktarına ve su mikta-rına göre değişir. Sekonder metabolitler, bitkilerin herbivorlara karşı geliştirdikleri savunma mekanizmalarından birisidir. Bunun dışında yalnızca caydırıcı rolleri değil cezbedici özellikleri de herbivorların konak bitkilerini seçmelerinde ve beslenmelerinde önemlidir. Bu gibi bileşikler ya beslenmeyi uyarır ya da inhibe eder [2]. Toksik sekon-der metabolitler de herbivorların ömrünü etkileyerek toplam tüketime yada tüketim miktarına tesir eder [3]. Monofaj türler, generalistlerle karşılaştırılırsa hem bazı avantajlara hem de dezavantajlara sahiptir-ler. Tür seviyesinde monofaj olan herbivorların populasyon dinamiği, yalnız bir konak bitki türünü kullandıkları için besin elde etmesin-deki değişmelere karşı nispeten duyarlıdır [4]. Buna karşılık, farklı taksonomik gruplardan bitkilerle beslenen, herbivor türler sadece
bir tek familyaya ait bitkilerle beslenen hayvanlara göre daha çeşit-li savunma maddeleriyle karşılaşırlar.Azotun böceklerde büyümeyi sınırlayıcı en önemli besin elemanı olduğu ileri sürülmüştür [3]. Bu görüşe göre, böcek türlerinin önemli bir kısmında, populasyon yo-ğunluğunun, besinlerin elde edilebilir azot içeriğiyle sınırlandırıldığı ileri sürülmektedir. Bununla birlikte, bitkilerin yaprak azotu, mevsim-sel ya da ontogenik gelişmelerle [5,6] toprak besinleri gibi çevremevsim-sel şartlar [7,8] ve de herbivor faaliyetleriyle [9,10] değişmektedir. Eski çalışmalar genellikle, herbivor böceklerin üreme, gelişme, yaşama ve konak kullanım biçimleri üzerine yaprak azotunun etkisi konusuna odaklanmıştır [11,12,13]. Genel olarak, yaprak azot içeriği, birçok böcek için bitki kalitesini değerlendirmede uygun bir indikatördür. Çünkü herbivor böceklerin çoğu, yüksek azot içeriğine sahip bitkileri tercih eder ve bu bitkilerle en uygun performansı gösterirler [3]. Bö-cekler, primer orman üretiminin düzenleyici bir unsurudur [14] . Jan-zen, bu düşünceyi çok kapsamlı bir şekilde ortaya koymuştur [15]. Bu konu ile ilgili diğer bir çok çalışmada bitki azot içeriğinin fitofag can-lıların ekolojisini ve evrimini etkilediği düşüncesine odaklanılmıştır. Çünkü herbivorların proteinleri sınırlı kullanımı yaygın bir özelliktir. Benzer şekilde bitkilerde de genellikle azot sınırlanması özelliği
göz-Kızılağaç Yaprak Böceği, Agelastica alni (L.) (Coleoptera:Chrysomelidae) Larvalarının Azot
Kullanımına Bazı Kimyasal Faktörlerin Etkisi
Beran FİRİDİN, Fikret USTAOĞLU, Aslı HASANOĞLU İNCE, Hüseyin YILMAZ, İkbal Agah İNCE Giresun Üniversitesi, Fen – Edebiyat Fakültesi, Biyoloji Bölümü, 28049 – GİRESUN
Özet
Bu çalışmada, oligofaj herbivor bir böcek olan Agelastica alni L. larvalarının azot kullanımı, beslendiği bazı bitkilerin yaprak kimyasal içeriği (su, azot, ham lif ve fenolik madde miktarı) bakımından araştırılmıştır. A. alni larvaları 52 gün süren beslenme deneyiyle incelenmiştir. 2006 yılının 18 Haziran- 9 Ağustos tarihleri arasında her gün toplanan bitki örneklerinin su, azot, ham lif ve fenolik madde miktarı yapılan ölçümlerle belirlenmiştir. Larvanın aktif beslenme deneyleri Haziran-Ağustos aylarında gerçekleştirilmiştir. Kimyasal analiz sonuçlaına göre bitki yapraklarının azot, su, ham lif, proantosiyanidin, gallotanen ve toplam fenolik miktarında önemli varyasyonlar olduğu gözlenmiştir. Toplam fenolik miktarının larvanın beslenmediği Mayıs ayında en yüksek değerde olduğu, yine aktif beslenmenin olmadığı Eylül ayında ise en düşük değerde olduğu tespit edilmiştir. Azot miktarının ise; beslenme döneminde ortalama %3.63 olduğu belirlenmiştir. Sonuç olarak, larvaların azot kullanımının yaprak sekonder madde içeriğinden etkilenmediği ancak azot ve ham lif miktarından olumsuz, su miktarından ise olumlu etkilendiği tespit edilmiştir.
Anahtar Kelimeler: Agelastica alni, azot, su, ham lif, toplam fenolik
The Effect of Some Chemical Factors on The Nitrogen Utilization of the Alder Leaf Beetle,
Agelastica alni (L.) (Coleoptera:Chrysomelidae)
Abstract
In this study, the nitrogen utilization of Agelastica alni larvae, an oligophagous insect herbivore, was investigated in respect to the leaf chemical contents of the some food plants such as water, nitrogen, crude fiber, phenolic compounds. The feeding experiment was carried out with A. alni larvae in a 52- day experiment. The water, nitrogen crude fiber and total phenolics contents of the plant samples were collected daily between June 18th and August 9th in 2006 were measured accordingly. The larvae feeding experiments were carried out in June - August. Chemical analyses indicated that there were significant variations in the nitrogen, water, crude fiber, proanthocyanidin, gallotannin and total phenolic contents of the plant samples collected. The highest total phenolics contents were obtained in the plant samples contents collected in May; but the lowest contents were obtained in the samples collected in July. However, no feeding experiments were carried out in both months. The nitrogen contents of the plant samples were avaraged around 3.63 % during the larval feeding experiments. Consequently, it was found that N utilization of the larvae was negatively affected from nitrogen and crude fiber and positively affected from water, but not affected from secondary metabolites content of the leaves.
Keywords: Agelastica alni, nitrogen, water, crude fiber, total phenolic
Sorumlu Yazar Geliş Tarihi : 10 Ocak 2008
lenir. Daha ilginç olan, azot mevcudiyetindeki değişimlerin bitkilerin hem besinsel hem de savunma özelliklerini etkile-mesidir. Herbivor böceklerde yapay besin kullanımı ya da gübreleme ile yapay olarak değiştirilmiş besin kalitesinin, vücuttaki azot içeriğini dengeleme ve “Azot Kullanım Etkin-liği” (Nitrogen Utilization Efficiency (NUE) üzerine etkile-rini konu alan birçok çalışma yapılmıştır[16,17,18]. Bununla birlikte, konak bitki kalitesinde doğal bir değişim gerçekleş-tiğinde, herbivor böceklerinin vücut element kompozis-yonlarını nasıl dengelediği hala bilinmemektedir. Genellikle kızılağaç (Alnus sp.) ve söğüt (Salix sp.) türlerinde popu-lasyon patlaması düzeyinde ortaya çıkan [19] ve oligofaj bir yaprak böceği olan A. alni hemen her yıl düzenli olarak kızılağaçlarda önemli oranlarda yaprak asimilasyon yüzeyi kaybına neden olmaktadır. Bazı yıllarda kızılağaçların tüm yapraklarının A. alni tarafından tüketildiği görülmektedir. Bu çalışmada oligofaj bir tür olan A. alni’nin son evre lar-valarının azot kullanımına, konak bitki yapraklarındaki su, ham lif ve bazı sekonder maddelerin etkileri araştırılmıştır. MATERYAL VE YÖNTEM
Larvaların Toplanması ve Laboratuarda Yetişti-rilmesi
Agelastica alni (L.) yumurtaları Karadeniz sahil kesimine yakın, Trabzon ili Araklı ilçesi Küçükdere mevkiinden 2006 Mayıs ayının son haftasında toplanmıştır. Yumurtadan çıkan larvalar son larva evresine kadar toplu olarak beslenmiştir. Bu deney için son larva dönemindeki A. alni larvalarından çalışmada kullanılan her bitki türü için yaklaşık 40 adet se-çilmiş ve beslenmek için her biri ayrı kaplara yerleştirilmiş-tir. Larvalara her gün tartılarak taze bitki verilmiş ve bitki-nin su kaybetmemesi için de çiçekçilerin kullandığı sünger kullanılmıştır. A. alni larvalarının beslenme deneyleri için günlük olarak verilen bitkinin ağırlığı, bir önceki gün yen-meden kalan bitki miktarı ve günlük üretilen dışkı miktarları tartılmıştır. Beslenme deneyinden yaklaşık 2 ay öncesinden beslenmenin sonlandığı güne kadar 2006 yılının 18 Haziran- 9 Ağustos tarihleri arasında günlük olarak genç A. glutino-sa, yaşlı A. glutinoglutino-sa, S. babylonica ve C. avellana konak bitkilerinden yaprak örnekleri alınmış her gün yaş ağırlıklar tartılarak kaydedilmiş sonrasında etüvde 45-500 C’de 7 gün kurutulmuştur. Dışkılar aluminyum folyoya sarılarak 45-500 C’ye ayarlanmış etüvde 5 gün bekletilerek kurutulmuştur. Larvaların azot kullanım etkinliği hesaplanırken aşağıdaki formülden yararlanılmıştır.NUE: Kazanılan azot / Tüketilen azot (Tabashnik, 1982).
Kimyasal Analizler
Toplam Fenolik analizi Swain ve Hillis metoduna göre yapılmıştır[20]. Proantosiyanidin analizi asit buta-nol testi [21]ile gallotanen analizi ise potasyum iyodat
testi [22] ile yapılmıştır. Azot tayini semi mikro Kjehdahl metodu ile Kjeltec Auto 1030 analizörü (Tecator, Swe-den) ile yapılmıştır [23]. Kurutulup öğütülmüş bitki ve dışkı örneklerindeki lif miktarı Morrison metodunda [24] değişiklikler yapılarak belirlenmiş ve % lif miktarı hesaplanmıştır.
İstatistik Analizler
Bitki yapraklarının azot, su, ham lif, proantosiyani-din, gallotanen ve toplam fenolik içerikleri ve larvaların azot kullanım etkinliği değerleri SPSS istatistik progra-mının 10. versiyonu ve Excel programı kullanılarak de-ğerlendirilmiştir.
BULGULAR
Kimyasal analiz sonuçları
15 Haziran - 9 Ağustos tarihleri arasında toplanan bitkile-rin içerdikleri su, azot, ham lif, proantosiyanidin, gallotanen ve toplam fenolik miktarları Tablo 1. de gösterilmiştir. Su miktarları üç ayın örneklerinde de bütün bitkiler için istatis-tiksel ayrım göstermiştir (P<0.001).Ham lif miktarları üç ayın örneklerinde de C. avellana örnekleri hariç bütün bitkiler için istatistiksel ayrım göstermiştir (P<0.01). Yine azot, proanto-siyanidin, gallotanen, toplam fenolik miktarı da su miktarına benzer şekilde üç ayın örneklerinde bütün bitkiler için ista-tistiksel ayrım göstermiştir (P<0.01). 15 Haziran - 9 Ağustos tarihleri arasında toplanan bitki yapraklarıyla beslenen A. alni larvalarının azot kullanım etkinliği Tablo 2 de gösterilmiştir. Larvaların azot kullanım etkinliği değerlerinin çalışılan bütün bitki türlerinde aylara göre istatistik olarak farklılık gösterdiği Tablo 2 de görülmektedir. Regresyon analiz sonuçlrına göre, genç A. glutinosa yaprak azot içeriği ile larvaların azot kul-lanım etkinliği arasında negatif korelasyon tespit edilmiştir (Şekil 1, r = -0.91, P<0.01). Benzer şekilde Yaşlı A. glutino-sa yaprak azot içeriği ile larvaların azot kullanım etkinliği arasında da negatif bir ilişki göze çarpmaktadır (Şekil 3, r = -0.88, P<0.01). S. babylonica ve C. avellana yaprak azot içeriği ile larvaların azot kullanım etkinliği arasında yine kuv-vetli negatif bir ilişkiden söz edilebilir. Bu ilişkinin derecesi sırasıyla Şekil 5 te, (r = -0.99, P<0.01) ve Şekil 7 de (r = -0.89, P<0.01) görülmektedir. Yaprak ham lif içeriği ile larvaların azot kullanım etkinliği arasında da negatif bir ilişki tespit edilmiştir. Bu ilişkinin derecesi sırasıyla Genç A. glutinosa da (Şekil 2, r = -0.86, P<0.01), yaşlı A. glutinosa’da da benzer şekilde (Şekil 4, r = -0.86, P<0.01), S. babylonica’da biraz daha yüksek (Şekil 6, r = -0.92, P<0.01) ve C. avellana’da da en yüksek (Şekil 8, r= -0.94, P<0.01) olduğu tespit edilmiştir. Yaprak su içeriği ile larvaların azot kullanım etkinliği ara-sında da pozitif bir ilişki görülmektedir. Bu ilişkinin derecesi sırasıyla Genç A. glutinosa da (Şekil 2, r = 0.88, P<0.01), yaşlı A. glutinosa’da (Şekil 4, r = 0.86, P<0.01),
Tablo 1. gallotanen ve
Genç A. glutinosa ssp. glutinosa A. glutinosa ssp. glutinosa
Haziran Temmuz Haziran Temmuz
Toplam Azot 4.19 (0.74)xy 4.06 (0.32)y 4.34 (0.62)x 4.07 (0.18)z 4.28 (0.29)y 4.75 (0.66)x ToplamFenolik 11.08 (0.28)y 9.27 (0.28)z 11.63 (0.16)x 11.26 (0.36)xy 10.21(0.81)y 11.03 (1.10)x
Gallotanen 2.43 (0.04)x 2.31 (0.04)x 1.66 (0.05)y 2.96 (0.83)x 2.41 (0.27)y 3.19 (0.52)x Proantosiyanidin 8.31 (1.98)x 8.28 (2.23)x 7.81 (1.98)y 7.56 (1.67)y 8.51 (2.01)x 7.65 (1.51)y Ham Lif 49.54 (4.36 )x 36.21 (2.84)y 43.10 (5.72)xy 46.52 (2.37)z 49.62 (4.26)y 55.20 (4.95)x
Su 61.35 (6.13)y 72.41 (9.35)x 60.92 (4.44)y 69.67 (3.61)x 61.21 (5.63)y 59.25 (9.38)y
S. babylonica C. avellana
Haziran Temmuz Temmuz Haziran
Toplam Azot 2.37 (0.30)y 2.72 (0.24)x 2.58 (0.42)xy 3.94 (0.43)y 3.20 (0.25)x 3.08 (0.38)x Toplam Fenolik 11.53 (1.04)y 10.33 (0.69)z 12.09 (0.92)x 9.71 (1.00)x 7.08 (1.00)z 7.61 (1.10)y Gallotanen 2.37 (0.30)y 2.47 (0.31)y 3.4 (0.52)x 1.03 (0.30)y 3.22 (0.79)x 2.74 (0.63)xy Proantosiyanidin 8.58 (2.32)x 5.64 (1.34)z 7.22 (1.60)y 8.68 (3.51)xy 7.04 (1.93)y 9.46 (4.20)x
Ham Lif 32.29 (3.45)y 48.62 (4.26)x 33.68 (3.12)y 41.28 (4.15)x 40.82 (5.68)x 42.49 (6.35)x Su 82.67 (3.61)x 70.11 (5.63)y 79.15 (9.38)x 59..04 (4.96)z 68.24 (10.54)y 75.58 (7.01)x
*Aylar x,y,z harfleri aylar
Tablo 2. A. alni
*Aylar a,b,c harfleri aylar
0 10 20 30 40 50 Haziran Temmuz Genç A. glutinosa Azot NUE
Şekil 1. Genç A. glutinosa yaprak azot içeriği ile larvaların azot
kullanım etkinliği arasındaki ilişki
0 20 40 60 80 Haziran Temmuz Genç A. glutinosa Su Ham Lif NUE
Şekil 2. Genç A. glutinosa yaprak su ve ham lif içeriği ile larvaların
0 10 20 30 40 50 Haziran Temmuz A. glutinosa Azot NUE
Şekil 3. Yaşlı A. glutinosa yaprak azot içeriği ile larvaların azot
kullanım etkinliği arasındaki ilişki
0 10 20 30 40 50 60 70 80 Haziran Temmuz A. glutinosa Su Ham Lif NUE
Şekil 4. Yaşlı A. glutinosa yaprak su ve ham lif içeriği ile larvaların
azot kullanım etkinliği arasındaki ilişki
0 20 40 60 80 100 Haziran Temmuz Salix babylonica Su Ham Lif NUE
Şekil 6. S. babylonica yaprak su ve ham lif içeriği ile larvaların azot
kullanım etkinliği arasındaki ilişki
0 10 20 30 40 50 Haziran Temmuz Corylus avellana Azot NUE
Şekil 7. C. avellana yaprak azot içeriği ile larvaların azot kullanım
etkinliği arasındaki ilişki
0 20 40 60 80 Haziran Temmuz Corylus avellana Su Ham Lif NUE
Şekil 8. C. avellana yaprak su ve ham lif içeriği ile larvaların azot
kullanım etkinliği arasındaki ilişki 0 5 10 15 20 25 30 35 Haziran Temmuz Salix babylonica Azot NUE
Şekil 5. S. babylonica yaprak azot içeriği ile larvaların azot kullanım
etkinliği arasındaki ilişki
,
bileşiklerin ana molekülü olan tanenlerin etkisi, besinler-le alınan proteinbesinler-lere ve sindirimde rol oynayan enzimbesinler-lere bağlanarak onların aktivitelerini kaybetmelerine neden olmasıdır [30]. Bu çalışmada ise yaprak sekonder bile-şikleri ile larvaların azot kullanım etkinliği arasında ise herhangi bir ilişkinin olmadığı görülmüştür (Tablo 3). Bu sonuç, A. alni larvalarının özellikle son gelişim ev-resinde bazı yaprak fenoliklerinin, sindirim verimi üze-rine olan olumsuz etkilerini tolere edebilecek mekaniz-malara sahip olabileceği düşüncesini ortaya koymuştur. SONUÇ
Bu çalışmada, oligofaj herbivor bir böcek olan Age-lastica alni L. larvalarının azot kullanımı, beslendiği bazı bitkilerin kimyasal içeriği (su, azot, ham lif ve fenolik madde miktarı) bakımından araştırılmıştır. Sonuç olarak, Agelastica alni larvalarının azot kullanımının, yaprak azot ve ham lif miktarından olumsuz, su miktarından ise olumlu etkilendiği ancak yaprak sekonder madde içeri-ğinden etkilenmediği tespit edilmiştir.
KAYNAKLAR
[1] Simpson S. J. and D. Raubenheimer 2001. The geometric analysis of nutrient allelochemical interactions: a case study using locusts. Ecology 82: 422-439.
[2] Harborne, J. B., 1994. Introduction to Ecological Bioche-mistry. Academic Press (Çeviri: Bilgener, M., 2002. Ekolo-jik Biyokimyaya Giriş, sayfa 126.Ondokuzmayıs Üniversi-tesi Yayınları. Samsun).
[3] Mattson, J. , 1980. Herbivory in relation to plant nitrogen content. Ann. Rev. Ecol. Syst., 11: 119-161.
[4] Fox, LR, Morrow, PA., 1981. Specialization: Species pro-perty or local phenomenon. Science, 211: 887-892. [5] Feeny, P., 1970. Seasonal changes in the tannin content of
oak leaves. Phytochemistry, 7: 871-880.
[6] Mattson, W. J. and Scriber, J. M., 1987. Nutritional Eco-logy Of İnsect Folivores Of Woody Plants Nitrogen, Wa-ter, Fiber, And Mineral Considerations. Nutritional Eco-logy of Insects, Mites, Spiders, and Related Invertebrates (ed. by F, Slansky and J.G. Rodrigues). John Wiley and Sons, New York, NY, USA, 105-46
[7] Cotrufo, M. F., Ineson, P. and Scott, A., 1998. Elevated CO2 Reduces The Nitrogen Concentration Of Plant Tis-sues. Global Change Biology, 4: 43- 54.
[8] Lower, S. S. and Orians, C. M., 2003. Soil Nutrients And Water Availability İnteract To İnfluence Willow Growth And Chemistry But Not Leaf Beetle Performance. Ento-mologia Experimentalis et Applicata, 107: 69- 79. [9] Faeth, S. H., 1986. Indirect İnteractions Between
Tem-porally Separated Herbivores Mediated By The Host Plant. Ecology, 67: 479- 494.
S. babylonica’da biraz daha düşük (Şekil 6, r = 0.82, P<0.01) ve C. avellana ‘da da en yüksek (Şekil 8, r = 0.97, P<0.01) olduğu tespit edilmiştir. Yine regresyon analiz so-nuçlarına göre, yaprak sekonder bileşikleri ile larvaların azot kullanım etkinliği arasında ise herhangi bir ilişkinin olmadığı görülmüştür (Tablo 3).
TARTIŞMA
Herbivorlar için bir bitkinin besin kalitesi, bitkisel dokuların sekonder madde içeriği kadar su ve besin ele-mentleri ile belirlenir [25]. Çalışmada kullanılan bütün bitki türleri için yaprak azot içeriği ile larvaların azot kullanım etkinliği arasında negatif bir ilişki tespit edil-miştir (r2>0.81, P<0.01). Diğer bir ifade ile yapraktaki azot oranını artışı ile artan azot tüketimi, bu artışı tole-re edecek şekilde azot atılımı ile dengelenmiştir. Bu ça-lışma, Raubenheimer ve Simpson’un [26] ileri sürdüğü gibi, homeostatik besin sistemlerinin genel prensibine uygun olarak, az miktarda azot tüketen tırtılların sınırsız miktarda tüketenlere oranla azotu daha verimli kullan-dıkları düşüncesini destekleyen sonuçlar içermektedir. Thompson ve Redak [27] protein ağırlıklı diyetlerde azo-tun sınırlı kullanılmasının, bu besinlerdeki karbonhidrat eksikliğinin, tüketilen proteinin bir kısmının glikone-ogenezis ile karbonhidratlara dönüştürülmesi ile ilgili olabileceğini göstermiştir. Bu tür bir azot dönüşümü ile karbonhidrat sentezi çalışmamızda kullanılan larvalarda gözlenmemiştir. Çünkü larvaların azot kullanım etkinliği (NUE < %30) değerleri, fazla azotun veya azotlu bileşik-lerin önemli bir ölçüde değişime uğratılmadan atıldığını göstermektedir. Bu çalışmada, yaprak ham lif içeriği ile larvaların azot kullanım etkinliği arasında da negatif bir ilişki tespit edilmiştir (r < -0.86, P<0.01). Besindeki lif içeriğine bağlı olarak tüketilen azotun veya karbonhidra-tın kullanımındaki verimin azalması, iki muhtemel nedeni akla getirmektedir. Birincisi, herbivor böcekleri de içeren birçok hayvan grubunda [28] sindirilemeyecek yapıdaki partiküllerle konsantrasyonu düşen besinlerin, mideden doğrudan (sindirilmeden) geçiş oranında bir artışa ne-den olduğu görüşüdür. Bu geçiş oranındaki artış sindirim enzimiyle besin substratları arasındaki teması azaltır ve böylece tüketilen besinlerin sindirilme oranı düşer [29]. Aynı zamanda, sindirilemeyen selülozun varlığı, kinetik dengenin, sindirilebilir ürünlerden ziyade sindirilemeyen sübstratlara doğru kaymasına neden olabilir ve midedeki besinlerin etkili konsantrasyonlarını da düşürebilir. Yap-rak su içeriği ile larvaların azot kullanım etkinliği arasın-da ise pozitif bir ilişki tespit edilmiştir (r >0.82, P<0.01). Bu sonuç, yaprak su içeriğinin kullanılabilir azot mikta-rıyla doğru orantılı olduğu düşüncesini [3] desteklemiş-tir. Çalışmada kullanılan bitki yapraklarında miktarları tespit edilen proantosiyanidin ve gallotanen gibi fenolik
[10] Martinsen, G. D., Driebe, E. M. and Whitham, T. G., 1998. Indirect Interactions Mediated By Changing Plant Chemistry: Beaver Browsing Benefits Beetles. Ecology, 79: 192- 200.
[11] Joern, A. and Behmer, S. T., 1997. Importance Of Die-tary Nitrogen And Carbohydrates To Survival, Growth, And Reproduction İn Adults Of The Grasshopper Age-nolettix deorum (Orthoptera: Acriiae). Oecologia, 112: 201- 208.
[12] Fischer, K. and Fiedler, K. 2000. Response Of The Cop-per Butterfly Lycaena Tityrus To Increased Leaf Nitro-gen in Natural Food Plants. Oecologia, 124: 235- 241. [13] Jiang, M. and Cheng, J., 2004. Feeding, Oviposition
and Survival of Overwintered Rice Water Weevil (Cole-optera: Curculionidae) Adults in Response to Nitrogen Fertilization of a Rice at Seedling Satge. Applied Ento-mology and Zoology, 38: 543- 549.
[14] Mattson, W. J. ve Addy, N. D., 1975. Phytophagous İnsects As Regulators Of Forest Primary Production. Science, 190: 515-22.
[15] Janzen, D. H., 1974. Tropical Blackwator Rivers, Ani-mals And Mast Fruiting By The Diplerocarpaceae. Biot-ropica, 6: 69-103.
[16] Slansky, F. Jr., Feeny, P., 1977. Stabilization of the rate of nitrogen accumulation by larvae of the cabbage but-terfly on wild and cultivated plants. Ecol. Monogr. 47: 209-228.
[17] Lee, K. P., Behmer, S. T., Simpson. S. and Raubenhe-imer, D. 2002. A Geometric Analysis Of Nutrient Re-gulation İn The Generalist Caterpillar Spodoptera lit-toralis (Boisduval). Journal of Insect Physiology, 48: 655- 665.
[18] Lee, K. P., Raubenheimer, D. and Simpson, S. J., 2004. The Effects Of Nutritional İmbalance On Compensatory Feeding For Cellulose-Mediated Dietary Dilution İn A Generalist Caterpillar. Physiological Entomology, 29: 108- 117.
[19] Tischler, W., 1977. Kontinuität, Des Biosystems Erle (Alnus) Erlenblattkäfer (Agelastica alni). Z angew Zool, 64: 69 -92.
[20] Swain, T. and Hillis, W. E., 1959. The phenolic cons-tituents of Prunus domestica. J. Sci. Food Agric., 10: 63-68.
[21] Bate-Smith, E. C., 1975. Phytochemistry of Proantoc-yanidins, Phytochemistry, 14: 1107-1113.
[22] Bate-Smith, E. C., 1977. Astringent Tannins Of Acer Species, Phytochemistry, 16: 2331-2336.
[23] Allen, S. E., Grimshaw, H. M., Parkinson, J. A., Qu-armby, C. and Roberts, J. D., 1986. Chemical Analysis. In: Champman, S. B. (eds) Methods in Plant Ecology, 411-466. Blackwell Scientific Publications, Oxford [24] Morrison, I. M., (1972). A semi-micro method for the
determination of lignin and its use in predicting digesti-bility of forage crops. J. Sci. Food Agric., 23: 455-463. [25] Slansky Jr. F. and Rodriquez J. G. 1987. Nutritional eco-logy of insects, mites, spiders, and related invertebrates, Wiley-Interscience, New York, USA.
[26] Raubenheimer, D. and Simpson, S.J., 1994. The Analy-sis Of Nutrient Budgets. Functional Ecology, 8: 783- 791.
[27] Thompson, S. N. and Redak, R. A., 2000. Interactions Of Dietary Protein And Carbohydrate Determine Blood Sugar Level And Regulate Nutrient Selection İn The In-sect Manduca sexta L. Biochimica et Biophysica Acta, 1523: 91- 102.
[28] Yang, Y. and Joern, A., 1994. Compensatory Feeding İn Response To Varying Food Qality By Melanoplus diffe-rentialis. Physiological Entomology, 19: 75- 82. [29] Afik, D. and Karasov. W.H., 1995. The Trade-Offs
Between Digestion Rate And Effeciency İn Warblers And Their Ecological İmplications. Ecology, 76: 2247- 2257.
[30] Bernays, E. A. and Chamberlain, D., 1980. A Study To-lerance of Ingested Tannin in Schistocerca gregaria. J. Insect Physiol. 26: 415-420.
