CHAPTER V: CONCLUSION
Appendix 7: A Sample Transcript of A Student Interview (the translation)
Nas brânquias observou-se a presença do parasita monogenético em alguns cortes e lesões pontuais. As principais lesões constatadas foram hiperplasia do epitélio de revestimento da lamela secundária, dilatação do seio venoso, edema, hiperplasia do epitélio filamentar, infiltrado inflamatório mononuclear e eosinofílico, dilatação de lamela secundária com infartamento vascular, descolamento do epitélio de revestimento da lamela secundária, telangectasia por congestão sanguínea e fusão total de lamelas secundárias. Também foi possível observar presença de células com núcleo picnótico e citoplasma translúcido, indicativo de necrose (Figuras 7 e 8).
Nos cortes dos olhos não foi observada lesão associada ao parasitismo pelo digenético, apesar da presença do parasita (Figura 9). Foi possível visualizar todas as camadas da retina (Figura 10). Macroscopicamente, 34 das corvinas estudadas apresentaram opacidade da lente em pelo menos um dos olhos, porém em nenhum dos cortes histológicos realizados foi possível observar a lente para evidenciar a ocorrência de catarata.
Figura 7. Fotomicrografias de brânquias. (a) tecido normal (seta), acúmulo de sangue em lamelas secundárias (ponta de seta). Barra: 100 µm. (b) monogenea (M), Telangectasia (T), dilatação do seio venoso central (seta), hiperplasia do epitélio de revestimento da lamela secundária. Barra: 50 µm. (c) monogenea (M), dilatação do seio venoso central (seta), hiperplasia do epitélio de revestimento da lamela secundária (ponta de seta), hiperplasia do epitélio filamentar (*), inflintrado inflamatório. Barra: 50 µm; (d) dilatação de lamela secundária com infartamento vascular. Barra: 100 µm; (e) intensa hiperplasia do epitélio de revestimento das lamelas secundárias. Barra: 100 µm; (f) fusão total de lamelas secundárias (seta). Barra: 100 µm.(H&E).
a
b
c
d
e
f
T
M
M
*
Figura 8. Fotomicrografias de brânquias (continuação). (a) Hiperplasia do epitélio
do filamento branquial próximo à fixação das monogeneas (seta). Barra: 300 µm; (b) presença da monogenea, hiperplasia do epitélio do filamento branquial (seta), descolamento do epitélio de revestimento das lamelas secundárias (ponta de seta). Barra: 100 µm. (c) detalhe da fixação da monogenea, presença de células com núcleo picnótico e citoplasma translúcido indicativo de necrose, edema (*). Barra: 20 µm. (d) presença de três monogeneas, hiperplasia do epitélio de revestimento da lamela secundária e do epitélio filamentar. Barra: 100 µm. (H&E).
*
a
c
d
Figura 9. Fotomicrografia de olho. Presença do digenético (D), nervo óptico (N), Retina (R). Barra: 500 µm. (H&E).
N
N
R
R
D
D
Figura 10. Fotomicrografia de olho de P. squamosissimus com detalhe das
camadas da retina. (1) epitélio pigmentado, (2) camada de fotoreceptores, (3) membrana limitante externa, (4) camada nuclear externa, (5) camada plexiforme externa, (6) camada nuclear interna, (7) camada plexiforme interna, (8) camada de células ganglionares, (9) camada de fibras nervosas, (10) membrana limitante interna. Barra: 100 µm. (H&E).
6. DISCUSSÃO
Apesar de várias classes de parasitas já terem sido descritas na literatura (WOODLAND, 1935; THATCHER, 1980; KRITSKY & THATCHER, 1984; THATCHER, 1986; IANNACONE & LUQUE, 1993; MORAVEC et al., 1993; KOHN et al., 1995; AMADO & ROCHA, 1996; MARTINS et al., 2000a,b; 2002; SANTOS et al., 2002; PAVANELLI et al., 2004a,b; MACHADO et al., 2005), parasitando P. squamosissimus, a diversidade e a riqueza de parasitas observadas no presente estudo foram baixas (D=0,505; H’=0,688; I=0,177; n=2). Tal fato pode ser atribuído à maioria dos relatos referirem-se a estudos realizados em regiões em que a espécie ocorre de forma endêmica. Estudos realizados em locais em que a corvina foi introduzida também encontraram baixa diversidade parasitária. Em levantamento sobre a diversidade de ictioparasitas na planície de inundação do Alto Rio Paraná, foi relatada a ocorrência de Diplectanum piscinarius, Diplostomum (Austrodiplostomum) compactum e larvas de Nematoda em corvinas (TAKEMOTO et al., 2009). O mesmo também foi observado por Martins et al. (2000a,b; 2002) no Reservatório de Volta Grande, Estado de Minas Gerais. Outros estudos, envolvendo a corvina, realizados no Rio Tietê, também apontam apenas a ocorrência dos dois parasitas encontrados neste trabalho (WUNDERLICH et al., 2014a,b; PAES et al., 2010a,b).
Na maioria dos estudos que analisaram a ocorrência de A. compactum na corvina a prevalência encontrada foi alta, acima de 90% (Tabela 6). Assim, a prevalência de 100% e a alta intensidade parasitária média (46,9), com até 206 parasitos em um único hospedeiro, encontradas no presente estudo assemelham-se aos resultados encontrados por outros autores (KOHN et al., 1995; SANTOS et al., 2002; MACHADO et al., 2005; PAES et al., 2010a,b; WUNDERLICH et al. 2014a) e confirmam a aparente preferência de A. compactum por P. squamosissimus relatada por Yamada et al. (2008). Os dados deste estudo estão de acordo com os de Pojmanska e Chabros (1993) e Machado et al. (2005) onde a prevalência de diplostomídeos é maior em espécies alóctones.
Tabela 6. Lista de estudos que avaliaram a infecção por Austrodiplostomum
compactum em P. squamosissimus. Prevalência (P) e intensidade média (IM).
Localização P (%) IM Referências
Rio Tietê/SP 100 46,9 Estudo atual
Rio Paraná/PR 100 - Kohn et al., 1995
Rio Grande/MG 52,8 5,3 Martins et al., 2002
Rio Paraná/SP 91,8 42 Santos et al., 2002
Rio Paraná/PR 95,1 38,9 Machado et al., 2005
Rio Tietê/SP 90,1 20,8 Paes et al., 2010a
Rio Tiete/SP 94,2 21,7 Paes et al., 2010b
Rio Paranapanema/SP 86,4 20,3 Ramos et al., 2013
Rio Tietê/SP 95,3 - Wunderlich et al., 2014a
Em outros estudos foi encontrada alta prevalência de D. piscinarius na corvina. Tavernari et al. (2005) relataram a prevalência de 97% e intensidade média de 31,8 parasitos por hospedeiro. Wunderlich et al. (2014a) observaram resultados semelhantes aos deste estudo em corvinas dos reservatórios de Barra Bonita, Bariri e Promissão, no Médio Tietê. Esta alta prevalência possivelmente pode ser justificada pela curta duração do ciclo biológico dos diplectanídeos (IANNACONE et al., 2000), em que frequentemente os ovos depositados ficam presos à mucosa das brânquias ou do tegumento promovendo a constante reinfecção do hospedeiro (JARA, 1998).
A alta prevalência dos parasitos encontrados também pode estar relacionada ao longo período de estiagem, janeiro a outubro, do ano anterior ao de realização do estudo, 2014, no qual foi registrada, para os primeiros 10 meses do ano, média de pluviosidade 45% inferior ao mesmo período do ano de 2013 para a região de Borborema/SP (CIIAGRO, 2015). A pluviosidade neste ano foi de aproximadamente 900 mm, abaixo do considerado normal para a região que possui clima caracterizado por período chuvoso de outubro a abril e estiagem de maio a setembro, com média de pluviosidade entre 1000 e 1300 mm anuais (CASTRO et
al., 2008). Segundo dados do Operador Nacional do Sistema Elétrico (ONS), o Reservatório de Promissão permaneceu praticamente o ano todo de 2014 com menos de um terço de seu volume útil, variando de 20 a 36%. Esse baixo volume de água pode ter aumentado a intensidade populacional de peixes e o acúmulo de matéria orgânica na água, facilitando a proliferação de parasitas.
Dados que demonstram correlação positiva entre a intensidade parasitária de A. compactum, o peso (PAES et al., 2010b) e o comprimento padrão (MACHADO et al., 2005; PAES et al., 2010b) da corvina foram descritos. Entretanto, no presente estudo a abundância parasitária deste digenético não apresentou correlação com nenhuma das características do hospedeiro (comprimento padrão: rs=0,195 (p=0,1733); peso: rs=0,2279 (p=0,1114)), resultados similares foram observados em peixes capturados no reservatório de Chavantes, no Rio Paranapanema (RAMOS et al., 2014). As infecções por metacercárias de diplostomídeos em peixes apresentam pouca ou nenhuma correlação entre a prevalência parasitária e o tamanho do hospedeiro, mas o efeito cumulativo no número de parasitas é evidente (VALTONEN & GIBSON, 1997). No entanto, Kennedy e Burrough (1977) observaram que a correlação entre o comprimento do hospedeiro e a intensidade parasitária de Diplostomum spp raramente ocorre, e em alguns casos pode ser negativa, pois depende da longevidade da espécie de metacercária. Assim, se a espécie apresentar baixa longevidade, as novas infecções são balanceadas pela mortalidade dos parasitas mais velhos (KENNEDY & BURROUGH, 1978). Atualmente, a longevidade das metacercárias de A. compactum é desconhecida (MACHADO et al., 2005).
No Brasil, a primeira descrição de A. compactum foi realizada por Kohn et al. (1995) e desde então este parasita já foi relatado em mais de 30 espécies, o que mostra sua baixa especificidade e rápida capacidade de adaptação a novos hospedeiros (RAMOS et al., 2014). A ocorrência deste parasita em diferentes ecossistemas aquáticos infectando diversas espécies de peixes sugere que ele foi introduzido juntamente com P. squamosissimus e encontrou as condições apropriadas para desenvolver seu ciclo, adaptando-se ao novo ecossistema e aos peixes presentes nele (PAVANELLI et al., 2000). O ciclo de vida desses trematódeos é complexo, envolvendo caramujos como primeiro hospedeiro intermediário, peixes
como segundo hospedeiro intermediário e aves como hospedeiro definitivo (MACHADO et al, 2005). A presença deste parasita nos olhos dos peixes pode provocar perda total ou parcial da visão tornando o peixe mais susceptível à predação e assim facilitando a transmissão ao hospedeiro definitivo (EIRAS, 1994). Estes parasitos estão entre os causadores da diplostomose, ocasionada pela ocorrência de metacercárias no globo ocular, cérebro ou musculatura de peixes, provocando alterações como opacidade do cristalino, cegueira, atraso no desenvolvimento, exoftalmia ou até mesmo morte (OVERSTREET & CURRAN, 2004), porém, mortalidade ainda não foi relatada no Brasil associada à ocorrência de metacercárias (SANTOS et al., 2002). Além disso, os diplostomídeos apresentam importância para a Saúde Pública devido ao seu potencial zoonótico (EIRAS, 1994). Nos peixes estudados foi observada opacidade do cristalino em alguns espécimes necropsiados. Apesar da alta prevalência de A. compactum na corvina, poucos espécimes apresentam alta intensidade parasitária, assim, os efeitos causados por infecções severas ficam restritos a poucos indivíduos e têm pouco efeito na população total (CROFTON, 1971). Intensidade parasitária de 40 metacercárias por olho é suficiente para ocasionar catarata ou cegueira nos peixes (EVANS et al., 1976), entretanto, no presente estudo, provavelmente a intensidade parasitária e/ou cronicidade da infecção não foram suficientes para provocar lesões relevantes.
Ao analisar os aspectos ecológicos da infecção por D. piscinarius, foi constatada correlação positiva entre a intensidade parasitária e comprimento padrão (r=0,4331; p=0,0017) e peso (r=0,5077; p=0,0002) dos hospedeiros, fato que não tinha sido relatado em P. squamosissimus na literatura (MARTINS et al., 2000b; TAVERNARI et al., 2005). Poucos estudos foram realizados sobre a ecologia de diplectanídeos e pouco se conhece da biologia da maioria dos parasitas monogenéticos por não apresentarem potencial zoonótico, além do baixo potencial patogênico da maioria das espécies (BUSH et al., 2001). A infestação de Diplectanum sp. em Cynoscion analis, peixe da mesma família alvo do presente estudo, também apresentou correlação positiva entre a intensidade parasitária e o comprimento padrão do hospedeiro (IANNACONE et al., 2000). Os níveis parasitários apresentam correlação positiva com o comprimento padrão (DOGIEL, 1961) e a idade do hospedeiro (SHOOTER, 1976; SHARPLES & EVANS, 1995).
Esses dados indicam um efeito cumulativo na infecção por D. piscinarius que pode ser devido ao aumento no tamanho do hospedeiro (maior superfície para parasitismo) e/ou ao maior tempo de exposição ao parasita (TAVERNARI et al., 2005).
Os monogenéticos diplectanídeos são encontrados nas brânquias de peixes marinhos perciformes das famílias Serranidae, Sciaenidae, Polynemidae, Toxodidae, Percichthyidae, Sparidae, Sillanginidae, Centropomidae e Therapomidae. Algumas espécies de Diplectanum foram relatadas em peixes de água doce com origem marinha relativamente recente. Diplectanum piscinarius foi descrito pela primeira vez parasitando as brânquias de P. squamosissimus coletados no Lago Januáca em Manaus, estado do Amazonas (KRITSKY & THATCHER, 1984). Apesar de parasitas monogenéticos apresentarem um alto grau de especificidade quando comparados a outros grupos de parasitas (BUSH et al., 2001), D. piscinarius também já foi relatado em Pachyurus bonariensis (BRAGA et al., 2014). Infecções massivas de
diplectanídeos podem causar hemorragia nas brânquias, inflamação e hiperplasia do epitélio branquial, aumento na produção de muco e fusão lamelar que podem prejudicar o processo respiratório do hospedeiro (WOO, 2006).
O estudo de parasitismo em animais de vida livre é importante tanto pelo caráter ecológico, como indicador das condições do ecossistema estudado, como pelo caráter econômico na aquicultura, em que os parasitos são considerados as maiores causas de prejuízo financeiro. Os parasitos de peixes cultivados podem originar-se de animais silvestres associados aos corpos de água, pois na maioria das vezes o sistema de abastecimento é oriundo de córregos ou rios. Além disso, as aves piscívoras atraídas para os tanques de criação podem atuar como vetores e transmitir agentes patógenos do meio silvestre para os tanques de piscicultura (MUZZALL, 1995). O ambiente aquático de criatórios artificiais facilita a invasão dos peixes por agentes patogênicos devido à maior concentração de animais por unidade de espaço, e a limitação imposta aos predadores de peixes doentes também colabora para a perpetuação e difusão dos patógenos no ambiente (SCHALCH, 2011).
Os dados ecológicos e histopatológicos obtidos indicam que os parasitas encontrados neste estudo, nas intensidades parasitárias observadas, provocam
lesões importantes, porém pouco frequentes. As lesões observadas demonstraram o potencial patogênico do monogenético, assim, em condições de criação, em que o ambiente é confinado, os índices parasitários podem ser maiores e em infestações massivas sinais clínicos podem aparecer.
7. CONCLUSÃO
O presente estudo permite inferir que os grupos de parasitos monogenéticos e digenéticos são predominantes na comunidade parasitária de corvinas do Reservatório de Promissão, já que a comunidade é composta apenas por D.
piscinarius (Monogenoidea: Diplectanidae) e A. compactum (Digenea:
Diplostomidae). Também pode-se afirmar que o peso e o comprimento padrão influenciaram a intensidade do parasitismo por D. piscinarius em P. squamosissimus, com correlação positiva intermediária para ambos parâmetros biométricos. Se, por um lado, o monogenético não foi capaz de produzir consequências sistêmicas em seu hospedeiro, a análise histopatológica demonstrou elevado potencial patogênico deste parasita, dadas as importantes lesões observadas.
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