4. ARAġTIRMA SONUÇLARI VE TARTIġMA
4.3. Na-efflux Transporter Proteinlerine Ait Hedef Genlerin qRT-PCR Analiz
4.3.1. gb|AY785147.1| Oryza sativa (japonica kültüvar-grubu) Na +
NHA1 geni tüm uygulamalarda ifade düzeyini arttırmıştır. Yüksek tuz konsantrasyonunda normal B ve yüksek B içeren uygulamalarda sırasıyla genin ifadesinde 2 ve 3 kat artışlar görülmüştür. B noksan ve tuzsuz koşullarda ise (B0T0) genin ifade düzeyinin hemen hemen 9 kat artış göstermiş olduğu görülmüştür (Çizelge 4.3.1.1. ; Şekil 4.3.1.1.).
Çizelge 4.3.1.1. qRT-PCR ile NHA1 Geninin Kontrol ile Normalize Edilmiş Farklılık Gen İfadesi
Değerleri
NHA1 Gene Kontrolün NormalleĢtirilmesi
Uygulama ve Dozlar Uygulama Kodu Ortalama Ġfade Standart Hata
0 mM B (B0) + 0 mM NaCl (T0) B0T0 8.91 4.15 0 mM B (B0) + 100 mM NaCl (T1) B0T1 1.20 0.26 0 mM B (B0) + 250 mM NaCl (T2) B0T2 1.44 0.05 0.003 mM B (B1) + 0 mM NaCl (T0) B1T0 1.00 0.52 0.003 mM B (B1) + 100 mM NaCl (T1) B1T1 1.81 0.67 0.003 mM B (B1) + 250 mM NaCl (T2) B1T2 2.65 1.89 4 mM B (B2) + 0 mM NaCl (T0) B2T0 3.18 0.90 4 mM B (B2) + 100 mM NaCl (T1) B2T1 2.19 0.58 4 mM B (B2) + 250 mM NaCl (T2) B2T2 3.41 1.25
ġekil 4.3.1.1. NHA1 geninin referans gen Actin‘e göre Relatif transkript düzeyi. Relatif ifade
düzeyi 3 bağımsız tekrarın ortalamasıdır. Standart sapmaların ortalaması kontrole göre normalize edilmiştir.
Yaptığımız çalışma doğrultusunda kontrole (B1T0) göre, toksik B koşullarında yani 4 mM B-100 mM NaCl (B2T1) ve 4 mM B-250 mM NaCl (B2T2) uygulamalarında ilgili genin ifade düzeyinin 2 ve 3 kat arttığı gözlenmiştir.
Kontrole (B1T0) göre, kontrol B koşullarında tuz uygulaması ilgili genin ifadesini yaklaşık olarak (B1T1) 2 ve (B1T2) 3 kat arttırdığı görülmektedir.
Kontrole (B1T0) göre, B noksan koşullarda tuz uygulaması (B0T1) ve (B0T2) ilgili genin ifadesini arttırmıştır.
Kontrol (B1T0) ile karşılaştırıldığında B noksan ve NaCl uygulaması olmadığı (B0T0) koşulunda NHA1 geninin aşırı ifadesi dikkat çekicidir.
Elde edilen sonuçlar doğrultusunda tüm uygulamalarda NHA1 geninin ifadesinin artmış olması, bu bitkinin tuza karşı toleranslılık kazanmış olabileceği şeklinde ifade edilebilinir.
Ge
nin İf
ad
e Düz
A. thaliana‘da bulunan tuza aşırı duyarlı gen olan AtSOS1 geni, bakteri ve mayadaki NHA genleriyle homologdur ve plazma membranında bulunan bir NHA proteinini kodlar (Shi ve ark., 2000). AtSOS1 geninin aşırı ekspresyonu hücrelerde Na+ birikimini sınırlayarak tuz toleransını artırdığı bildirilmiştir (Katiyar-Agarwal ve ark., 2006; Verslues ve ark., 2007). Tuzlu koşullar altında, kök ve yapraklarda, yonca (Sandhu ve ark., 2017), Medicago (Liu ve ark., 2015), buğday (Sathee ve ark., 2015) ve mısır (Huanca-Mamani ve ark., 2018) gibi farklı bitki türlerinde SOS1 geninin yukarı yönde regülasyonu bildirilmiştir. Bununla birlikte, B ve tuz stresinin birlikte uygulandığı çalışmalarda ise SOS1‘in ifadesinin önemli ölçüde değişmediği ve tuz stresi altında ilgili genin Na‘u köklerden uzaklaştırmadan sorumlu olduğu bildirilmiştir (Pandey ve ark., 2019). Bu bilgiler doğrultusunda yapılan araştırmalar çalışmamızı destekler biçimdedir.
NaCl stresi ve B toksisitesi arasındaki karşılıklı (sinerjistik veya antagonistik) ilişkilerle ilgili araştırmacılar arasında henüz tam olarak bir fikir birliğine varılabilmiş değildir (Grieve ve ark., 2010). Tuz stresi ve B toksisitesi arasındaki antagonistik etki, yüksek B dozlarında NaCl‘nin düşük toksik etki göstermesi veya yüksek NaCl dozlarında B‘un düşük toksik etki göstermesi şeklinde veya her iki durum nedeniyle de ortaya çıkabildiği belirtilmiştir (Holloway ve Alston, 1992; Yermiyahu ve ark., 2008).
Plazma membranı ve vakuolde H+-ATPaz, membranlar boyunca elektrokimyasal H+ gradiyenti üreten proteinlerdir. Bu proton gradiyenti sitoplazmadan Na iyonlarının ve Na+/H+ antipoterlerin translokasyonunu ve bunların vakuollere bölünmesini kolaylaştırır. Bu da sitoplazmada Na iyonunun toksisitesini azaltarak tuz stresi toleransını artırabilir. Bazı çalışmalar ise sadece tuz toksik uygulamasında H+
-ATPaz aktivitesini ve dolayısıyla Na+
/H+ antipoter aktivitesini artırdığı bildirmiştir. Bunun aksine, sadece B toksik uygulamasında ise H+
-ATPaz aktivitesini inhibe ettiği bildirilmiştir. Toksik Tuz ve B uygulamaları birlikte gerçekleştirildiğinde H+
-ATPaz aktivitesini artırdığı, ancak artışın sadece toksik tuz koşulu altında elde edilenden daha düşük olabileceği ve bitkiler üzerine iyileştirici bir etkiye sahip olabileceği bildirilmiştir (Pandey ve ark., 2019).
5. SONUÇLAR VE ÖNERĠLER 5.1 Sonuçlar
Araştırmada kullanılan Puccinellia distans Jacq. Parl.‘ın B toksik koşullar ile tuzluluk probleminin olduğu topraklarda yaşayabildiği, uygulama sonucunda yapılan morfolojik gözlemler ve çeşitli araştırmalar doğrultusunda bilinmektedir. Bu doğrultuda farklı uygulama koşulları altında B-atılımı (efflux) ve Na-atılımı (efflux) transporter proteinleri ile ilgili genlerin ifade düzeyleri ölçülmek istenmiştir.
Yapılan çalışma sonucunda B ve NaCl uygulamasının aynı anda uygulanması bitkide çeşitli cevaplar oluşturmuştur. Gene-21‘deki ifadeye bakıldığında kontrole göre B0T1 uygulamasında B noksanlığında ifadenin artması beklenirken NaCl uygulaması ile 4 kattan fazla azalma gözlenmiştir. B2T1 uygulamasında ise 2 kat azaldığı gözlemlenmiştir. Bu da ilgili genin Tuz uygulaması ile ifade düzeyinin azalmış olabileceğini düşündürmektedir.
NHA1 geninin ifade düzeyinin tüm uygulamalarda artmış olduğu gözlenmiştir. Kontrol ile kıyaslandığında, yüksek tuz konsantrasyonunda normal B (B1T2) ve yüksek B (B2T2) içeren uygulamalarda sırasıyla genin ifadesinde 2 ve 3 kat artış olduğu görülmüştür. B noksan ve tuzsuz koşullarda ise (B0T0) genin ifade düzeyinin yaklaşık olarak 9 kat artış göstermiş olduğu görülmüştür. İlgili genin bitkideki aşırı ifadesinin tuz toleransını arttırdığı önceki bulgular doğrultusunda çalışmayı destekler niteliktedir.
İlgili genlerin farklı B ve tuz koşullarında farklı anlatımlara sahip olduğu görülmüştür. Bu yüzden, çalışmadan elde edilen sonuçların kullanılması ile, P. distans‘ın buğdaygil familyasına ait olması sebebiyle, B ve tuz stresinin olduğu bölgelerde yetişebilen buğday çeşitlerinin geliştirilmesine ve bu alanların ıslahına katkı sağlanabileceği düşünülmektedir.
Sonuçlar göz önüne alındığında B ve NaCl toksisitesine karşı dayanıklı olarak bilinen P. distans bitkisinin bu özelliği toksik ortamlarda B‘u bünyesine hiç almaması ile ilişkili olmayıp daha ziyade almış olduğu B‘u ters yönde çalışması muhtemel
transporter proteinleri ile dışarı yönde atması için gerekli gen veya genlerin ifade düzeylerini regüle etmesine bağlı olduğu değerlendirilmiştir. Ayrıca, bitkinin çeşitli buğdaygil türleri ile mukayese edildiğinde bünyesinde oldukça yüksek düzeylerde B biriktiriyor olmasının yanı sıra B toksisitesine karşı dayanımda da bitkiye avantaj sağlamaktadır. Dolayısıyla bitki hem aldığı B miktarını dışlama mekanizması ile azaltırken hem de güvenli depolama mekanizmasını da çalıştırabilmektedir. Bu özelliklere sahip bir bitkinin kültür buğdayları ile aynı famiyada yer alması, her iki mekanizmanın da daha iyi anlaşılması ve edinilen bilgilerin stratejik bir öneme sahip olan buğdaya kazandırılması yönünde yapılacak ileri düzeydeki çalışmalar açısından ayrıca önem arzetmektedir.
5.2 Öneriler
Bitkiler mutlak gerekli olan mikro besin elementlerinin noksanlığında veya toksisitesinde strese girmekte ve stres belirtileri göstermektedirler. Bazı bitkiler ise bazı mikro elementlerin çok yüksek dozlarda bile bulundukları ortamlarda da yaşamlarını sürdürebilirler. Bu gibi bitkiler ‗hiperakümülatör bitkiler‘ olarak adlandırılmaktadır. Bu bitkiler bulundukları ortama adapte olmuş ve yüksek konsantrasyondaki B‘u bünyelerine almama veya bol miktarda alarak çeşitli organlarında güvenli şekilde depolama yeteneği geliştirmişlerdir.
Toprağın kimyasal dengesinin bozulmadan uzun ömürlü bir çözüm sağlamak için B toleranslı bitkilerin geliştirilmesi esastır.
Puccinellia distans (Jacq.) Parl. bitki türü ile transkriptomik düzeyde çalışma yapılmış olmasına rağmen, model bir organizma olma potansiyeli taşıyan bu bitkinin yüksek B ve tuz tolerans mekanizmasında görev aldığı düşünülen B- ve Na-efflux proteinleri ile bitkinin toksik koşullarda şiddetli tepki vermesi dikkat çekmektedir. Aynı zamanda bu çalışma ile B ve tuz toksisitesi olan alanlarda da tarımsal üretim yapılmasında uzun vadede belli bir ilerleme sağlanacağı düşünülmektedir. P. distans‘ ın buğdaygil familyasına ait bir bitki olması ve buğdayın ekonomik bir öneme sahip olmasından dolayı bu genler aracılığıyla buğdayın kullanımı ve ıslahı için istisnai bir biyolojik kaynak olarak değerlendirilmesi ile ülkemize çeşitli düzeylerde katkı sağlaması beklenmektedir.
KAYNAKLAR
Aharon, G. S., Apse, M. P., Duan, S., Hua, X. ve Blumwald, E., 2003, Characterization of a family of vacuolar Na+/H+ antiporters in Arabidopsis thaliana, Plant and Soil, 253 (1), 245-256.
Ahsan, M. ve Khalid, M., 1999, Effects of selecting for K+/Na+ and grain yield on salinity tolerance in spring wheat, Pak. J. Biol. Sci, 3, 679-681.
Alpaslan, M. ve Gunes, A., 2001, Interactive effects of boron and salinity stress on the growth, membrane permeability and mineral composition of tomato and cucumber plants, Plant and Soil, 236 (1), 123-128.
Alshammary, S., Qian, Y. ve Wallner, S., 2004, Growth response of four turfgrass species to salinity, Agricultural water management, 66 (2), 97-111.
Apse, M. P., Aharon, G. S., Snedden, W. A. ve Blumwald, E., 1999, Salt tolerance conferred by overexpression of a vacuolar Na+/H+ antiport in Arabidopsis, Science, 285 (5431), 1256-1258.
Apse, M. P. ve Blumwald, E., 2007, Na+ transport in plants, FEBS letters, 581 (12), 2247-2254.
Asher, C. J., 1991, Beneficial elements, functional nutrients, and possible new essential elements, Micronutrients in agriculture (micronutrientsi2), 703-723.
Ashraf, M., McNeilly, T. ve Bradshaw, A., 1986, The potential for evolution of salt (NaCl) tolerance in seven grass species, New Phytologist, 103 (2), 299-309. Ashraf, M. ve Khanum, A., 1997, Relationship between ion accumulation and growth in
two spring wheat lines differing in salt tolerance at different growth stages, Journal of Agronomy and Crop Science, 178 (1), 39-51.
Ashraf, M. ve Yasmin, N., 1997, Responses of some arid zone grasses to brackish water, Tropenlandwirt, 98 (1), 3-12.
Babaoğlu, M., Gezgı n, S., Topal, A., Sade, B. ve Dural, H., 2004, Gypsophila sphaerocephala Fenzl ex Tchihat.: a boron hyperaccumulator plant species that may phytoremediate soils with toxic B levels, Turkish Journal of Botany, 28 (3), 273-278.
Babourina, O., Leonova, T., Shabala, S. ve Newman, I., 2000, Effect of sudden salt stress on ion fluxes in intact wheat suspension cells, Annals of Botany, 85 (6), 759-767.
Bacaksız, M. U., 2009, Puccinellia distans (çorak çimi)'ın in vitro doku kültürü ve bora (B) tepkisinin araştırılması, Selçuk Üniversitesi Fen Bilimleri Enstitüsü.
Bagheri, A., Paull, J. ve Rathjen, A., 1994, The response of Pisum sativum L. germplasm to high concentrations of soil boron, Euphytica, 75 (1-2), 9-17.
Bahtiyar, M., 2002, Çorak Topraklar
Bar, C., 2015, Elucidation of boron hyperaccumulation and tolerance mechanisms in Puccinellia distans (Jacq.) Parl. using proteomics approach, İzmir Institute of Technology.
Bastías, E., González-Moro, M. ve González-Murua, C., 2004, Zea mays L. amylacea from the Lluta Valley (Arica-Chile) tolerates salinity stress when high levels of boron are available, Plant and Soil, 267 (1-2), 73-84.
Bennetzen, J. L. ve Hake, S. C., 2009, Handbook of maize: genetics and genomics, Springer Science & Business Media, p.
Bergmann, W., 1992, Nutritional disorders of plants: visual and analytical diagnosis (English, French, Spanish).
Berthomieu, P., Conéjéro, G., Nublat, A., Brackenbury, W. J., Lambert, C., Savio, C., Uozumi, N., Oiki, S., Yamada, K. ve Cellier, F., 2003, Functional analysis of AtHKT1 in Arabidopsis shows that Na+ recirculation by the phloem is crucial for salt tolerance, The EMBO journal, 22 (9), 2004-2014.
BOREN, 2017.
Borsani, O., Valpuesta, V. ve Botella, M., 2003, Developing salt tolerant plants in a new century: a molecular biology approach, Plant Cell, Tissue and Organ Culture, 73 (2), 101-115.
Botella, M. A., Rosado, A., Bressan, R. A. ve Hasegawa, P. M., 2005, Plant adaptive responses to salinity stress, Plant abiotic stress, 37-70.
Brown, P. H. ve Shelp, B. J., 1997, Boron mobility in plants, Plant and soil, 193 (1-2), 85-101.
Brownell, P., 1968, Sodium as an essential micronutrient element for some higher plants, Plant and Soil, 28 (1), 161-164.
Cakmak, I., Yilmaz, A., Kalayci, M., Ekiz, H., Ulger, A. ve Braun, H., 1997, Zinc deficiency and boron toxicity as critical nutritional problems in wheat production in Turkey. International Wheat Conference, 5; Ankara (Turkey); 10- 14 Jun 1996, ^ TInternational Wheat Conference, 5; Ankara (Turkey); 10-14 Jun 1996^ AAnkara (Turkey)^ BMinistry of Agriculture and Rural Affairs^ C1997. Cartwright, B., Zarcinas, B. ve Mayfield, A., 1984, Toxic concentrations of boron in a
red-brown earth at Gladstone, South Australia, Soil Research, 22 (3), 261-272. Chapman, V., Edwards, D., Blamey, F. ve Asher, C., 1997, Challenging the dogma of a
narrow supply range between deficiency and toxicity of boron, In: Boron in soils and plants, Eds: Springer, p. 151-155.
Choo, M. K., Soreng, R. J. ve Davis, J. I., 1994, Phylogenetic relationships among Puccinellia and allied genera of Poaceae as inferred from chloroplast DNA restriction site variation, American journal of botany, 81 (1), 119-126.
Clayton, W. ve Renvoize, S., 2013, Vorontsova, MS, Harman, KT & Williamson, H.(2013). GrassBase—The Online World Grass Flora. The Board of Trustees, Royal Botanic Gardens, Kew.
Çulha, Ş. ve Çakırlar, H., 2011, Tuzluluğun bitkiler üzerine etkileri ve tuz tolerans mekanizmaları, Afyon Kocatepe Üniversitesi Fen ve Mühendislik Bilimleri Dergisi, 11 (2), 11-34.
Dajıc, Z., 2006, Salt stress, In: Physiology and molecular biology of stress tolerance in plants, Eds: Springer, p. 41-99.
Dashtebani, F., Hajiboland, R. ve Aliasgharzad, N., 2014, Characterization of salt- tolerance mechanisms in mycorrhizal (Claroideoglomus etunicatum) halophytic grass, Puccinellia distans, Acta Physiologiae Plantarum, 36 (7), 1713-1726. Dell, B. ve Huang, L., 1997, Physiological response of plants to low boron, Plant and
Soil, 193 (1-2), 103-120.
Demirtaş, A., 2005, Bitkide bor ve etkileri, Atatürk Üniversitesi Ziraat Fakültesi Dergisi, 36 (2), 217-225.
Dhankhar, O. ve Dahiya, S., 1980, effect of different levels of boron and soil salinity on the yield of dry matter and its mineral composition in ber (Zizyphus rotundifolia), International Symposium on Salt Affected Soils: 18 to 21 February 1980.
Dizdar, M., 1978, Türkiye‘de Tuzdan Etkilenmiţ Topraklar, Topraksu Teknik Dergisi, Topraksu Genel Müdürlüđü Yayınları, Ankara.
Dordas, C. ve Brown, P., 2000, Permeability of boric acid across lipid bilayers and factors affecting it, The Journal of membrane biology, 175 (2), 95-105.
Dölarslan, M. ve Gül, E., 2012, Toprak bitki ilişkileri açısından tuzluluk, Türk Bilimsel Derlemeler Dergisi, 5 (2), 56-59.
Durdu, İ., 2007, Farklı Tuz Konsantrasyonlarına Maruz Bırakılan Bazı Halofit Bitkilerde (Salicornia Europaea L.. Puccinellia Distans (Jacq.) Parl. ve Atriplex Olivieri Moq.) Meydana Gelen Fizyolojik Parametrelerin Araştırılması. Yüzüncü Yıl Üniversitesi, Fen Bilimleri Enstitüsü Biyoloji Anabilim Dalı, Yüksek Lisans Tezi, 109s, Van.
Eremchenko, O., 2007, Soil-ecological conditions of the zone of salt waste dumping and plant adaptation to them, Russian journal of ecology, 38 (1), 16-21.
Freudenreich, C. H., Stavenhagen, J. B. ve Zakian, V. A., 1997, Stability of a CTG/CAG trinucleotide repeat in yeast is dependent on its orientation in the genome, Molecular and cellular biology, 17 (4), 2090-2098.
Gezgin, S., Dursun, N., Hamurcu, M., Harmankaya, M., Önder, M., Sade, B., Topal, A., Soylu, S., Akgün, N. ve Yorgancilar, M., 2002, Boron content of cultivated soils in central-southern Anatolia and its relationship with soil properties and
irrigation water quality, In: Boron in Plant and Animal Nutrition, Eds: Springer, p. 391-400.
Gezgin, S., Gökmen, F., Dursun, N., Babaoğlu, M. ve Hakkı, E., 2005, I. Ulusal Bor Çalıştayı Bildiriler Kitabı, Ankara.
Gezgı n, S., Babaoğlu, m., Topal, A., Sade, B. ve Dural, H., 2004, Gypsoph la sphaerocephala Fenzl ex Tchihat.: a boron hyperaccumulator plant species that may phytoremediate soils with toxic B levels, Turkish Journal of Botany, 28 (3), 273-278.
Goldberg, S., 1997, Reactions of boron with soils, Plant and Soil, 193 (1-2), 35-48. Gorham, J., 1990, Salt tolerance in the Triticeae: ion discrimination in rye and triticale,
Journal of Experimental Botany, 41 (5), 609-614.
Graham, N. ve May, S., 2011, Bioinformatics resources for Arabidopsis thaliana, In: Genetics and Genomics of the Brassicaceae, Eds: Springer, p. 585-596.
Grieve, C., Poss, J., Grattan, S., Suarez, D. ve Smith, T., 2010, The combined effects of salinity and excess boron on mineral ion relations in broccoli, Scientia horticulturae, 125 (3), 179-187.
Guo, Q., Wang, P., Ma, Q., Zhang, J.-L., Bao, A.-K. ve Wang, S.-M., 2012, Selective transport capacity for K+ over Na+ is linked to the expression levels of PtSOS1 in halophyte Puccinellia tenuiflora, Functional Plant Biology, 39 (12), 1047- 1057.
Gupta, U. C., 1993, Boron and its role in crop production, CRC press, p.
Güzel, N., Gülüt, K. Y. ve Büyük, G., 2002, Toprak verimliliği ve gübreler, Ç.Ü. Ziraat Fakültesi, 246.
Hamurcu, M., Demiral, T., Gezgin, S., Caglar, H., Kizmaz, V. ve Hakki, E. E., 2011, The effects of toxic level boron treatments on the bio-chemical features of Puccinellia distans, Current Opinion in Biotechnology, 22, S145-S145.
Hamurcu, M., Hakki, E. E., Sert, T. D., Özdemir, C., Minareci, E., Avsaroglu, Z. Z., Gezgin, S., Kayis, S. A. ve Bell, R. W., 2016, Extremely high boron tolerance in Puccinellia distans (Jacq.) Parl. related to root boron exclusion and a well- regulated antioxidant system, Zeitschrift für Naturforschung C, 71 (7-8), 273- 285.
Harite, Ü., 2008, Pamukta bor toksitesine dayanıklılık, Adnan Menderes Üniversitesi. Harmer, P. M., Benne, E. J., Laughlin, W. M. ve Key, C., 1953, Factors affecting crop
response to sodium applied as common salt on Michigan muck soil, Soil Science, 76 (1), 1-18.
Hoagland, D. R. ve Arnon, D. I., 1950, The water-culture method for growing plants without soil, Circular. California agricultural experiment station, 347 (2nd edit).
Holloway, R. ve Alston, A., 1992, The effects of salt and boron on growth of wheat, Australian Journal of Agricultural Research, 43 (5), 987-1001.
Hsiao, T. ve Lauchli, A., 1986, Role of potassium in plant-water relations, Advances in plant nutrition (USA).
Hu, H. ve Brown, P. H., 1997, Absorption of boron by plant roots, Plant and Soil, 193 (1-2), 49-58.
Huanca-Mamani, W., Ortiz, M. V., Cardenas-Ninasivincha, S., Acosta-Garcia, G. ve Bastías, E., 2018, Gene expression analysis in response to combined salt and boron (B) stresses in a tolerant maize landrace, Plant Omics, 11 (2), 80.
Kanber, R., Çullu, M. A., Kendirli, B., Antepli, S. ve Yılmaz, N., 2005, Sulama, drenaj ve tuzluluk, Türkiye Ziraat Mühendisliği VI. Teknik Kongresi, 3-7.
Karaman, M. R., 2012, Bitki Besleme, Yenimahalle, Ankara p. 1066.
Karanlık, S., F. Özkutlu, L. Öztürk, G. Bozbay, İ. Ozus ve İ.Çakmak, v., 1999, Farklı ekmeklik ve makarnalık buğday çeşitlerinin NaCI tuzuna duyarlılığın araştırılması., Hububat sempozyumu, s.365-374.
Katiyar-Agarwal, S., Zhu, J., Kim, K., Agarwal, M., Fu, X., Huang, A. ve Zhu, J.-K., 2006, The plasma membrane Na+/H+ antiporter SOS1 interacts with RCD1 and functions in oxidative stress tolerance in Arabidopsis, Proceedings of the National Academy of Sciences, 103 (49), 18816-18821.
Kendirli, B., Cakmak, B. ve Ucar, Y., 2005, Salinity in the Southeastern Anatolia Project (GAP), Turkey: issues and options, Irrigation and Drainage: The journal of the International Commission on Irrigation and Drainage, 54 (1), 115-122.
Keren, R. ve Bingham, F., 1958, Boron in water, soils, and plants, In: Advances in soil science, Eds: Springer, p. 229-276.
Keskin, H., 2010, Arpa çeşitleri (Hordeum vulgare) ile çorak çimi'nde (Puccinellia distans) bor toksisitesinin temel fizyolojik ve biyokimyasal özelliklere etkisinin belirlenmesi, Selçuk Üniversitesi Fen Bilimleri Enstitüsü.
Lin, X., Kaul, S., Rounsley, S., Shea, T. P., Benito, M.-I., Town, C. D., Fujii, C. Y., Mason, T., Bowman, C. L. ve Barnstead, M., 1999, Sequence and analysis of chromosome 2 of the plant Arabidopsis thaliana, Nature, 402 (6763), 761. Liu, M., Wang, T.-Z. ve Zhang, W.-H., 2015, Sodium extrusion associated with
enhanced expression of SOS1 underlies different salt tolerance between Medicago falcata and Medicago truncatula seedlings, Environmental and Experimental Botany, 110, 46-55.
Marcar, N. E., Guo, J. ve Crawford, D. F., 1999, Response of Eucalyptus camaldulensis Dehnh., E. globulus Labill. ssp. globulus and E. grandis W. Hill to excess boron and sodium chloride, Plant and Soil, 208 (2), 251-257.
Marschner, H., 1995, Mineral Nutrition of Higher Plants Academic Press London Google Scholar.
Martínez-Ballesta, M. C., López-Pérez, L., Hernández, M., López-Berenguer, C., Fernández-García, N. ve Carvajal, M., 2008, Agricultural practices for enhanced human health, Phytochemistry Reviews, 7 (2), 251-260.
Martínez-Ballesta, M. C., López-Pérez, L., Muries, B., Muñoz-Azcarate, O. ve Carvajal, M., 2009, Climate change and plant water balance: the role of aquaporins–a review, In: Climate Change, Intercropping, Pest Control and Beneficial Microorganisms, Eds: Springer, p. 71-89.
McPhie, G., 1973, Three successful salt tolerant plants, S Aust J Agr.
Mengel, K., Kirkby, E. A., Kosegarten, H. ve Appel, T., 2001, Boron, In: Principles of plant nutrition, Eds: Springer, p. 621-638.
Miwa, K., Takano, J. ve Fujiwara, T., 2006, Improvement of seed yields under boron‐limiting conditions through overexpression of BOR1, a boron transporter for xylem loading, in Arabidopsis thaliana, The Plant Journal, 46 (6), 1084- 1091.
Miwa, K., Takano, J., Omori, H., Seki, M., Shinozaki, K. ve Fujiwara, T., 2007, Plants tolerant of high boron levels, Science, 318 (5855), 1417-1417.
Miwa, K. ve Fujiwara, T., 2011, Role of overexpressed BOR4, a boron exporter, in tolerance to high level of boron in shoots, Soil science and plant nutrition, 57 (4), 558-565.
Moore, H. M. ve Hirsch, A. M., 1983, Effects of boron deficiency on mitosis and incorporation of tritiated thymidine into nuclei of sunflower root tips, American journal of botany, 70 (2), 165-172.
Moravcova, L. ve Frantik, T., 2002, Germination ecology of Puccinellia distans and P- limosa, Biologia, 57 (4), 441-448.
Munns, R., 2002, Salinity, growth and phytohormones, In: Salinity: environment-plants- molecules, Eds: Springer, p. 271-290.
Nable, R. ve Paull, J., 1990, Effect of excess grain boron concentrations on early seedling development and growth of several wheat (Triticum aestivum) genotypes with different susceptibilities to boron toxicity, In: Plant Nutrition— Physiology and Applications, Eds: Springer, p. 291-295.
Nable, R. O., 1988, Resistance to boron toxicity amongst several barley and wheat cultivars: a preliminary examination of the resistance mechanism, Plant and Soil, 112 (1), 45-52.
Nable, R. O., Bañuelos, G. S. ve Paull, J. G., 1997, Boron toxicity, Plant and Soil, 193 (1-2), 181-198.
Nakagawa, Y., Hanaoka, H., Kobayashi, M., Miyoshi, K., Miwa, K. ve Fujiwara, T., 2007, Cell-type specificity of the expression of Os BOR1, a rice efflux boron transporter gene, is regulated in response to boron availability for efficient boron uptake and xylem loading, The Plant Cell, 19 (8), 2624-2635.
Neid, S. L. ve Biesboer, D. D., 2005, Alleviation of salt-induced stress on seed emergence using soil additives in a greenhouse, Plant and Soil, 268 (1-2), 303- 307.
Noguchi, K., Dannel, F., Pfeffer, H., Römheld, V., Hayashi, H. ve Fujiwara, T., 2000, Defect in root-shoot translocation of boron in Arabidopsis thaliana mutant bor 1- 1, Journal of Plant Physiology, 156 (5-6), 751-755.
Nozawa, A., Takano, J., Kobayashi, M., Von Wirén, N. ve Fujiwara, T., 2006, Roles of BOR1, DUR3, and FPS1 in boron transport and tolerance in Saccharomyces cerevisiae, FEMS microbiology letters, 262 (2), 216-222.
Ozturk, S. E., Goktay, M., Has, C., Babaoglu, M., Allmer, J., Doganlar, S. ve Frary, A., 2017, Boron hyperaccumulation mechanisms in Puccinellia distans as revealed by transcriptomic analysis, BioRxiv, 110403.
Özbek, K., 2015, Hiperakümülasyon ve Türkiye florasındaki hiperakümülatör türler Kürşad Özbek, Toprak Bilimi ve Bitki Besleme Dergisi, 3 (1), 37-43.
Özbek, Z., 2006, Makarnalık buğday çeşitlerinde bor uygulamasına tepkilerin RT-PCR ile izlenmesi, Selçuk Üniversitesi Fen Bilimleri Enstitüsü.
Öztürk, L., 2016, Bitki besleme ve topraklar.
Padmanabhan, P., Babaoglu, M. ve Terry, N., 2012, A comparative transcriptomic analysis of the extremely boron tolerant plant Puccinellia distans with the moderately boron tolerant Gypsophila arrostil, Plant Cell Reports, 31 (8), 1407- 1413.
Pallotta, M., Schnurbusch, T., Hayes, J., Hay, A., Baumann, U., Paull, J., Langridge, P. ve Sutton, T., 2014, Molecular basis of adaptation to high soil boron in wheat landraces and elite cultivars, Nature, 514 (7520), 88.
Pandey, A., Khan, M. K., Hakki, E. E., Gezgin, S. ve Hamurcu, M., 2019, Combined Boron Toxicity and Salinity Stress—An Insight into Its Interaction in Plants, Plants, 8 (10), 364.
Parida, A. K. ve Das, A. B., 2005, Salt tolerance and salinity effects on plants: a review, Ecotoxicology and Environmental Safety, 60 (3), 324-349.
Parker, D., Page, A. ve Thomason, D., 1991, Salinity and boron tolerances of candidate plants for the removal of selenium from soils, Journal of Environmental Quality, 20 (1), 157-164.
Parr, A. ve Loughman, B., 1983, Boron and membrane function in plants, Metals and Micronutrients: Uptake and utilization by plants/Edited by DA Robb and WS