Likenlerde metal toksisitesi üzerindeki çalışmalar genellikle bakır (Cu), çinko (Zn), kurşun (Pb), mangan (Mn), alüminyum (Al) ve krom (Cr) elementleri üzerinde yoğunlaşmıştır (Bačkor vd., 2003; Branquinho vd., 1997; Chettri vd., 1988; Garty, 2000; Bačkor ve Fashelt, 2004; Sanità Di Toppi vd., 2008). Buna karşın likenlerde alüminyumun fotosentetik birimler üzerindeki etkileri hala tam olarak anlaşılamamıştır. Alüminyum toksisitesi fizyolojik, hücresel ve moleküler biyolojik yaklaşımlarla geniş ölçüde tanımlanmış, reaktif oksijen türevlerinin oluşumuna ve fotosentezin engellenmesine neden olabileceği ortaya konmuştur (Kochian 1995, Ohki 1986).
Fotosentetik ökaryotik organizmalarda, klorofil fotooksidasyon gibi stresi başlatan oksitleyici işlemlere çok duyarlıdır. Klorofil a’nın aldehit II halkası üzerindeki metil grubunun oksidasyonu ile klorofil b oluşturulur (Chettri vd., 1988) ve klorofil a / b oranı, klorofil a + b’ye göre modifikasyona daha hassastır. Yüksek bitkilerde anten genişliği, ışık toplama klorofil a/b protein kompleksinin miktarı ile (Tanaka ve Tanaka, 2006) belirlenmektedir. Anten genişliği ayrıca poliaminler ve transglutaminler ile de ilişkilidir (Ioannidis vd., 2012). Klorofil a’nın klorofil b ye çevrimi sadece klorofil a/b oranını göstermez aynı zamanda klorofil yıkımının da önemli bir belirtecidir. Sağlıklı bir fotosentetik organizmada klorofil a/b oranı 4-2 arasında olması gerektiği önceki çalışmalarda ortaya konulmuştur (Chettri vd., 1988). Bu çalışmada klorofil a/b oranlarının yüksek konsantrasyonlarda ikinin altına düştüğü ve klorofil yıkımının olduğu görülmektedir. Benzer şekilde, Nguyen vd. (1992) Eucalyptus camaldulensis bitkisinde alüminyumun neden olduğu oksidatif strese yanıt olarak klorofil yıkımının gerçekleştiğini göstermişlerdir.
Stres koruyucu bileşik olduğu bilinen polikatyonik yapıdaki poliaminlerin, farklı stres koşulları altında klorofil yıkımını önlenmesinde önemli roller üstlendikleri bilinmektedir. Besford vd. (1993)’da Spd ve Spm uygulamasının osmotik şoka maruz bırakılmış yulaf yapraklarında klorofil-protein kompleksinin bulunduğu alandaki tilakoid zarları koruduğunu ve klorofil kaybını engellediğini tespit etmişlerdir. Benzer
şekilde, çalışmamızda da dışsal Spd uygulaması ile alüminyum stresine maruz kalmış X. parietina fotobiyontunda klorofil yıkımı engellenmiştir.
Araştırmamızda alüminyumun konsantrasyonunun artışına bağlı olarak lipit peroksidasyonunun başlıca ürünü olan MDA birikiminin arttığı saptanmıştır. Metal toksisitesi fotosentetik organizmalarda lipid peroksidasyonu teşvik etmektedir. Çeşitli yüksek bitkilerde yapılan önceki çalışmalarda saptandığı gibi bunun sebebi hücresel zarların yapısının bozulmasını sağlayan ROS’un yüksek oranda üretimi olabilir (Shah vd., 2001). Lipid peroksidasyonu en başta zarın yapısınına zarar vererek, membranın seçici geçirgenliğini olumsuz etkilemektedir. Turton (1997) biyolojik sistemlerde zar hasarının belirteci olan MDA’nın bulunmasını yapısal hücresel zarlardaki doymamış yağ asitlerinin peroksidasyonu ile ilişkili olabileceğini öne sürmüştür. Ünal vd. (2010) benzer şekilde Cr(VI)’nın konsantrasyonuna ve zamana bağlı olarak MDA içeriğini arttırdığını göstermişlerdir.
Bitki fizyolojisi alanında yapılan araştırmalar, poliaminlerin asit nötralize bileşik olarak davrandığını ve reaktif oksijen türevlerini savuşturarak farklı çevresel koşullarda lipid peroksidasyonunu azaltmak suretiyle zarların stabilitesinde iş gördüklerini öne sürmektedir (Borrell vd., 1997; Bouchereau vd., 1999). Benzer şekilde, Borrell vd. (1997) osmotik strese maruz bırakılmış yulaf yapraklarında Spd ve Spm’nin MDA seviyesini düşürdüğünü tespit etmişlerdir. Groppa vd. (2007) Cd ve Cu stresi uygulanmış buğday yapraklarında yaptıkları araştırmada dışsal Spm uygulamasının lipid peroksidasyon oranını azalttığını rapor etmişlerdir. Çalışmamızda lipid peroksidasyon sonuçlarımıza göre, her ne kadar alüminyum uygulanan gruplarda MDA içeriği yüksek olsa da, dışsal Spd uygulaması yüksek düzeyde lipid peroksiyonun gerçekleşmesini engellediği görülmüştür. Bu sonuçlar, polikatyonik özellikte olan spermidinin hücre zarlarına bağlanarak oksidatif strese bağlı lipit peroksidasyonun engellenmesinde iş görebileceğini göstermektedir.
Likenlerde, günümüzde metal stresine tolerans mekanizmasına ilişkin kabul gören en önemli kavramlardan biri Sanitá di Toppi vd., (2008)’nin ortaya attığı “ilk bariyer” ve ikinci bariyer” mekanizmalarıdır. İlk bariyer mekanizmasında, liken asitleri, fitoşelatinler ve GSH gibi tiyoller bulunur. İkinci bariyer mekanizmasında ise özellikle GR gibi antioksidan enzimler ve stres proteinleri yer almaktadır.
Glutatyon, bitki dokularında en yaygın bulunan düşük molekül ağırlıklı tiyoldür. İndirgenmiş sülfürün taşınmasında ve sülfür metabolizmasında önemli rolleri mevcuttur. Aynı zamanda, GSH ROS’un uzaklaştırılmasında etkili bir indirgendir. Stres koşullarında GSH’ın redoks durumu önemli role sahiptir. Okside glutatyon glutatyon- askorbat döngüsünde dehidroaskorabatın askorbata dönüşmesi için gereklidir. Yüksek bitkilerde, oksitlenmiş glutatyon (GSSG) genellikle farklı stres koşullarında artar. Vráblíková vd. (2005) Umblicaria antarctica ve Lasallia pustulata türlerinde yaptıkları araştırmada GSSG miktarının toplam GSH yüzdesinin yüksek bir kısmını oluşturacak şekilde arttığını tespit etmişlerdir. Stres olmayan koşullarda yüksek bitkilerde daha çok GSH’ın indirgenmiş formu bulunmaktadır. Araştırmamızda alüminyum uygulaması, konsantrasyona bağlı olarak toplam glutatyon içeriğinde azalma meydana gelmiştir. Sanitá di Toppi vd. (2008) fotobiyont Trebouxia impressa hücrelerinde yaptıkları araştırmada kadmiyum uygulamasının toplam GSH seviyesini düşürdüğünü tespit etmişlerdir.
İkinci bariyer mekanizmasına ait antioksidan enzimlerinden biri glutatyon redüktaz enzimidir. Stres koşullarında yaygın olarak GR aktivitesinde artış görülmektedir (Marschner, 1986; De Vos vd., 1991). GR, glutatyon-askorbat döngüsünde okside olmuş glutatyonun indirgenmesinde iş görmektedir. Bu çalışmada, GR aktivitesi yüksek konsantrasyonlarda kontrole göre azalma göstermesine karşın, alüminyuma toleranslı olduğu konsantrasyon aralıklarında ise daha yüksek değerlerde olduğu saptanmıştır. Ălvarez vd. (2012) Ramalina farinacea türüne ait fotobiyontun iki farklı türünde (TR1 ve TR9 olarak adlandırılan Trebouxia türleri) kurşun toleransı üzerine yaptıkları çalışmada, GR aktivitesindeki değişimlerin tolerans kapasitesi ile ilişkili olduğunu göstermişlerdir. Yine liken Dermatocarpon luridum’da bakır stresi altında GR enzim aktivitesinde azalma tespit edilmiştir (Monnet vd., 2006).
Poliaminlerin farklı çevresel stres koşullarında koruyucu rolleri geniş ölçüde çalışılmasına rağmen, bu üstlendikleri rolleri nasıl gerçekleştirdikleri hala tartışılmaktadır. Shen vd., (2000) Spm, Spd ve Put gibi poliaminlerin NADPH oksidaz (EC 1.6.3.1) aktivitesini engelleyerek ROS oluşumunu direkt olarak azaltabileceğini savunmuşlardır. Poliaminlerin koruyucu rolleri ile ilişkili literatürdeki birçok çalışma genellikle Spm üzerinde yoğunlaşmıştır (Groppa vd., 2001). Shu vd. (2011) dışsal Spm uygulamasının glutatyon redüktaz aktivitesini önemli ölçüde artırdığını göstermişlerdir.
Verma ve Mishra (2005) putresinin antioksidan enzimler üzerindeki etkisini sırasıyla APX>GR>CAT>SOD>POD olduğunu rapor etmişlerdir. Benzer şekilde, bu çalışmada dışsal Spd uygulanan alümiyum stresine maruz bırakılmış X. parietina talluslarında kontrole göre GR aktivitesinde önemli derecede artış bulunmuştur. Elde ettiğimiz bu sonuçlar, Spd uygulamasının GR enzim aktivitesini artırmak suretiyle, birinci bariyer ve ikinci bariyer savunma mekanizmalarını güçlendirerek, X. parietina tallusunun alüminyuma daha toleranslı olmasını sağlamış olabileceğini işaret etmektedir.
Fotohasar görmüş PSII’nin tamiri; (i) hasarlı D1 proteinin yıkımı, (ii) D1 proteinin sentezi, (iii) sentezlenmiş D1 proteinin PSII içine dahil edilmesi gibi pek çok adım gerektirir. Daha önce yapılan çalışmalarda da tuz stresi (Allakhverdiev ve Murata, 2004) ve oksidatif stresin (Nishiyama vd., 2004) psbA gen transkripsiyonunu ve translasyonunu inhibe ederek fotohasar görmüş PSII’nin onarımını önlediği bildirilmiştir. Qian vd., (2009b) C. vulgaris’te bakır ve kadminyumun transkripsiyonel seviyede psbA ve rbcl ekspresyonunu inhibe ettiğini göstermiştir. Bu çalışmada X. parietina psbA geninin ekspresyonu, iç kontrol olarak GAPDH kullanılarak yarı-nicel RT-PCR ile analiz edilmiştir. Elde edilen veriler, Al uygulaması ile psbA geninin mRNA seviyesinin düşük olduğunu göstermektedir. PsbA mRNA transkriptlerinin azaltılması, klorofil içeriğindeki bir azalmayı takiben PSII aktivitesini ve elektron transfer oranlarını azaltabilir.
Daha önce yapılan araştırmalar, dışarıdan uygulanan poliaminlerden özellikle spermidinin, PSII’ye ait D1 ve D2 proteinlerinin transkriptlerinde ki azalmayı bastırdığı ve bu proteinlerin oksidatif strese bağlı hasar görmesini engellediğini işaret etmektedir (Duan vd., 2009). Hamdani vd. (2011) poliaminlerin PSII’nin D1 ve D2 proteinlerinin stabilitesini koruduğunu ve stres koşulları altında belirgin bir şekilde bu proteinlerin yıkımını geciktirdiğini öne sürmüştür. Çalışmamızın da her ne kadar psbA gen ifadesinde Al ile muamele sonucunda azalma meydana gelse de, Spd uygulaması ile bu genin ifadesinde önemli bir artış tespit edilmiştir.
PsbA geni, yeni D1 proteinin tekrar sentezlenmesinden sorumlu olmakla beraber, stres direnci boyunca D1 proteinin çevriminde önemli bir rol oynamaktadır (Mulo vd., 2009). D1 proteinin yenilenmesi de fotosentetik birimlerde meydana gelen ROS düzeyinin kontrolü ve antioksidan savunma mekanizmasının kapasitesine bağlıdır.
Bu çalışmada elde edilen sonuçlarımıza dayanarak, dışsal spermidin uygulamasının antioksidan kapasite ile ilişkili glutatyon redüktaz enziminin aktivitesini artırmasına bağlı olarak, yeni D1 proteinin sentezlenmesini sağladığını ve bu şekilde alüminyum stresine karşı toleransı artırdığını düşünmekteyiz.
Sonuç olarak alüminyum stresinin, likenlerde stres belirteci olan klorofil a yıkımına sebep olarak fotosentetik aparatlara zarar verdiği ve reaktif oksijen türlerinin oluşmasını arttırıp, fotosentez tamir mekanizmasını inhibe ederek fotosentezi inaktive ettiği görülmüştür. Bununla beraber ise dışsal spermidinin klorofil a yıkımını ve lipit peroksidasyonunu azalttığı, güçlü bir antioksidan olan glutatyon redüktaz aktivitesini arttırdığı, buna bağlı olarak da fotosistem II tamir mekanizmalarını aktive ettiği bulunmuştur.
KAYNAKLAR
Adams, W. W. III and Demmig-Adams, B., “Operation of the Xanthophyll Cycle in Higher Plants in Response to Diurnal Changes in İncident Sunlight”, Planta, 186: 390–398 (1992).
Agarwal, S., Sairam, R. K., Srivastava, G. C. and Meena, R. C., “Changes in Antioxidant Enzymes Activity and Oxidative Stres by Abscisic Acid and Salicylic Acid in Wheat Genotypes”, Biologia Plantarum, 49 (4): 541-550 (2005).
Akkuş, I., “Serbest Radikaller ve Fizyopatolojik Etkileri”, Mimoza Yayınları, Konya, 1995.
Allakhverdiev, S. I. and Murata, N., “Environmental Stress Inhibits the Synthesis de Novo of Proteins Involved in the Photodamage-Repair Cycle of Photosystem II in Synechocystis sp. PCC 6803”, Biochim. Biophys. Acta, 1657: 23–32 (2004). Alscher, R. G., Ertürk, N. and Heath, L. S., “Role of Superoxide Dismutases (SODs) in
Controlling Oxidative Stress in Plants”, Journal of Experimental Botany, 53(372): 1331-1341 (2002).
Álvarez, R., Del Hoyo, A., Garcia-Breijo, F., Reig-Arminana, J., Del Campo, E. M., Guera, A., Barreno, E. and Casano L.M., “Different Strategies to Achieve Pb- Tolerance by the Two Trebouxia Algae Coexisting in the Lichen Ramalina farinacea”, Journal of Plant Physiology, 169: 1797–1806 (2012).
Aro, E. M., Virgin, I. and Andersson, B., “Photoinhibition of Photosystem II Inactivation, Protein Damage and Turnover”, Biochim Biophys Acta, 1143: 113- 134 (1993).
Asada, K. and Takahashi, M., “Production and Scavenging of Active Oxygen in Photosynthesis, In Photoinhibition”, Kyle D.J., Osmond B.J., Arntzen C. J., eds, Elsevier, Amsterdam, 227-287 (1987).
Asada, K., “Radical Production and Scavenging in Chloroplasts”, In Photosynthesis
Asada, K., Endo, T., Mano, J. and Miyake, C. “Molecular Mechanisms for Relaxation of Protection from Light Stres”, In: Satoh, K. and Murata, N. eds, Elsevier Science B.V., Amsterdam (1998).
Bačkor M. and Fahselt, R. “Using EDX-microanalysis and X-ray Mapping to Demonstrate Metal Uptake by Lichens”, Biologia, Bratislava 59: 39-45 (2004). Bačkor M., Fahselt D., Davidson R. and Wu C. T., “Effects of Copper on Wild and
Tolerant Strains of the Lichen Photobont Trebouxia erici and Possible Tolerance Mechanisms”, Arch Environ Contam Toxicol, 45: 159-167 (2003).
Bačkor, M., Gibalová, A., Bud’ová, J., Mikeš, J. and Solár, P., “Cadmium-Induced Stimulation of Stress-Protein Hsp70 in Lichen Photobiont Trebouxia erici”, Plant
Growth Regul., 50:159-164, (2006).
Barber, J., Nield, J., Morris, E. P. and Hankamer, B., “Subunit Positioning in Photosystem II Revisited”, Trends Biochem Sci, Vol. 24: (2) 43-45 (1999).
Beckett, R. P., Minibayeva, F. V. and Laufer, Z., “Extracellular Reactive Oxygen Species Production by Lichens”, Lichenologist, 37:397-407 (2005).
Berry, J. A. and Björkman, O., “Photosynthetic Response and Adaptation to Temperature in Higher Plants”, Annu Rev Plant Physiol, 31: 491-543 (1980). Besford, R. T., Richardson, C. M., Campos, J. L. and Tiburcia, A. F., “Effect of
Polyamines on Stabilization of Molecular Complexes in Thylakoid Membranes of Osmotically Stressed Oat Leaves”, Planta, 189: 201-206 (1993).
Blokhina, O. Virolinen, E. and Fagerstedt, K. V., “Antioxidants, Oxidative Damage and Oxygen Deprivation Stress: A Review”, Annals of Botany, 91: 179-194 (2002).
Borrell, A., Carbonell, L., Farras, R., Puıng-Parallada, P. and Tiburcio, A. F., “Polyamines Inhibit Lipid Peroxidation in Senescing Oat Leaves”, Physiol. Plant. 99: 385-390 (1997).
Boscolo, P. R. S., Menossi, M. and Jorge, R. A., “Alüminum-induced Oxidative Stres in Maize”, Phytochemistry, 62: 181-189 (2003).
Bouchereau, A., Aziz, A., Larher, F. and Martin-Tanguy, J., “Polyamines and Environmental Challenges: Recent Development”, Plant. Sci. 140: 103–125 (1999).
Branquinho, C., Brown, D. H. and Catarino, F., “The Cellular Location of Cu in Lichens and its Effects on Membrane Integrity and Chlorophyll Fluorescence”,
Environ. Exp. Bot., 38: 165-179 (1997).
Breusegem, F. V., Vranova, E., Dat, J. F. and Inze D., “The Role of Active Oxygen Species in Plant Signal Transduction”, Plant Science, 161: 405–414 (2001).
Chettri, M. K., Cook, C. M., Vardaka, E., Sawidis, T. and Lanaras, T., “The Effect of Cu, Zn, and Pb on the Chlorophyll Content of Lichens Cladonia convolute and Cladonia rangiformis”, Environ. Exp. Bot., 39: 1-10 (1988).
Çakmak, I. and Horst, J. H., “Effects of Alüminum on Lipid Peroxidation, Superoxide Dismutase, Catalase and Peroxidase Activities in Root Tips of Soybean (Glycine max)”, Physiol. Plant., 83: 463-468 (1991).
Çiftçi, M., Küfrevioğlu, O. I., Gündoğdu, M., Ozmen, I., “Effects of Some Antibiotics on Enzyme Activity of Glucose-6-Phosphate Dehydrogenase from Human Erythrocytes”, Pharmocol Res., 41(1): 109-113 (2000)
Dat, J., Vandenabeele, S., Vranová, E., Van Montagu, M., Inzé, D. and Breusegem F. V., “Dual Action of the Active Oxygen Species During Plant Stress Responses”,
Cell Mol. Life Sci., 57: 779–795 (2000).
De Vos, C. H. R., Schat, H., De Waal, M. A. M., Voojs, R., Ernst, W. H. O., “Increased Resistance to Copper-İnduced Damage of Root Cell Plasmalemma in Copper Tolerant Silene cucubalus”, Physiologia Plantarum 82: 523-528 (1991).
Deng, X. W., Stern, D. B., Tonkyn, J. C. and Gruissem, W., “Plastic Ron-on Transcription Application to Determine the Transcriptional Regulation of Spinach Plastid Genes”, J.Biol. chem., 262, 9641-9648 (1987).
Dewez, D., Geoffroy, L., Vernet, G. and Popovic, R., “Determination of Photosynthetic and Enzymatic Biomarkers Sensitivity Used to Evaluate Toxic Effects of Copper and Fludioxonil in Alga Scenedesmus obliquus”, Aquat. Toxicol, 74: 150-159 (2005).
Duan, J. J., Guo, S. R., Kang, Y. Y., Zhou, G. X. and Liu, X. E., “Effects of Exogenous Spermidine on Active Oxygen Scavenging System and Bound Polyamine Contents in Chloroplasts of Cucumber Under Salt Stress”, Acta Ecol. Sinica 29, 0653–0661 (2009).
Dzubaj, A., Bačkor, M., Tomko, J., Peli, E., Tuba, Z., “Tolerance of the Lichen Xanthoria parietina (L.) Th. Fr. to metal stress”, Ecotoxicol. Environ Safe,
70: 319–326 (2008).
Ellis, R. J., ”Chloroplast Proteins: Synthesis, Transport and Assembly”, Annu. Rev.
Plant Physiol., 32: 111-137 (1981).
Farber, P. M., Arscott, L. D., Williams, C. H., Becker, K., Schirmer, R. H., “Recombinant Plasmodium Falciparum Glutathione Reductase is Inhibited by the Antimalarial Dye Methylene Blue”, FEBS Letters, 422: 311-314 (1998).
Fine, P. L. and Frasch, W. D., “The Oxygen-Evolving Complex Requires Chloride To Prevent Hydrogen Peroxide Formation”, Biochemistry, 31: 12204-12210 (1992). Foy C. D., “Soil Chemical Factors Limiting Plant Root Growth”, In: Hatfield J.L.,
Stewart BA, eds., Limitations to plant root growth, New York: Springer
Verlag, 97–149 (1992).
Foyer, C. H. and Noctor, G., “Oxygen Processing in Photosynthesis: Regulation and Signaling”, New Phytologist, 146: 359-388 (2000).
Foyer, C. H., Lelandais, M. and Kunert, K. J., “Photooxidative Stress in Plants”,
Physiol Plantarum, 92: 696-717 (1994).
Gallagher, T. F. and Ellis, R. J., “Light-stimulated Transcription of Genes for Two Chloroplast Polypeptides in Isolated Pea Leaf Nuclei”, EMBO J., 1: 1493-1498 (1982).
García, P. C., Rivero, R. M., López-Lefebre, R., Sánchez, E., Ruiz, J. M. and Romero, L., “Response of Oxidative Metabolism to the Application of Karbendazim Plus Poron in Tobacco”, Australian Journal of Plant Physiology, 28(8)10: 1071/PP00098: 801-806 (2001).
Garty, J., Karary, Y. and Harel, J., “Effect of Low pH, Heavy Metals and Anions on Chlorophyll Degradation in the Lichen Ramalina duriaei”, Bagl. Environ. Exp.
Bot., 32: 229-241 (1992).
Garty, J., Weismann L., Tamir, O., Beer, S., Cohen, Y., Karnieli, A. and Orlovsky, L., “Comparison of Five Physiological Parameters to Assess the Vitality of the Lichen Ramalina lacera Exposed to Air Pollution”, Physiol. Plantarum, 109: 410-418 (2000).
Groppa, M. D., Tomaro, M. L. and Benavides, M. P., “Polyamines and Heavy Metal Stress; the Antioxidant Behaviour of Spermine in Cadmium- and Copper-Treated Wheat Leaves”, BioMetals 20, 185–195 (2007).
Groppa, M. D., Tomaro, M. L. and Benavides, M. P., “Polyamines as Protectors Against Cadmium or Copper-Induced Oxidative Damage in Sunflower Leaf Discs”,
Plant. Sci.,161, 481-488 (2001).
Hall, R. S. B., Paulson, M., Duncan, K., Tobin, A. K., Widell, S. and Bornman, J. F., “Waterd-and temperature- Dependence of DNA Damage and Repair in the Fruticose Lichen Cladonia arbuscula ssp. Mitis Exposed to UV-B Radiation”,
Physiol. Plantarum, 118: 371-379 (2003).
Halliwell, B. and Gutteridge, J. M., “Free Radicals in Biology and Medicine”, 2th Edition. Oxford, Clarendon Press. England., 125 (1989).
Hamdani, S., Gautheir, A., Msilini, N. and Carpentier, R., “Positive Charges of Polyamines Protect PSII in Isolated Thylakoid Membranes During Photoinhibitory Conditions”, Plant Cell Physiol., 52, 866–873 (2011).
Haynes, R. J. and Mokolobate, M. S., “Amelioration of Al Toxicity and P Deficiency in Acid Soils by Additions of Organic Residues: A Critical Review of the Phenomenon and the Mechanisms Involved”, Nutr. Cycl. Agroecosyst., 59: 47–63 (2001).
Heath, R. L. and Packer, L., “Photoperoxidation in Isolated Chloroplast: 1. Kinetics and Stoichiometry of Fatty Acid Peroxidation”, Arch. Biochem. Biophys., 125: 189- 198 (1968).
Horst, W. J., “The Role of The Apoplast in Alüminum Toxicity and Resistance of Higher”, Plants Bodenk, 158: 419-428 (1995).
Howitt, C. A., Cooley, J. W., Wiskich, J. T. and Vermaas, W. F., “A Stain of Synechocystis sp. PCC 6803 Without Photosynthetic Oxygen Evolution and Respiratory Oxygen Consumption: Implications Fort He Study of Cyclic Photosynthetic Electron Transport”, Planta, 214: 46-56 (2001).
Ioannidis, N. E., Lopera, O., Santos, M., Torne, J. M. and Kotzabasis, K., “Role of Plastid Transglutaminase in LHCII Polyamination and Thylakoid Electron and Proton Flow”, Plos One, 7 (7): e41979 (2012).
Jeanjean, R., Bedu, S., Havaux, M., Matthijs, H. C. P. and Joset, F., “ Salt Induced Photosystem I Cyclis Elekctron Transfer Restores Growth on Low Inorganic Carbon in a Type I NAD(P)H Dehydrogenase Deficient Mutant of Synechocystis PCC 6803”, FEMS Microbial. Lett., 167: 131-137 (1998).
Kacar, B., “Bitki ve Toprağın Kimyasal Analizler: III, Bitki Analizleri”, Ankara Üniv.,
Bizim Büro Basımevi, Ankara, Türkiye, 543-581 (1972).
Kacar, B., Katkat, V. and Öztürk, Ş., “Stres Fizyolojisi” Bitki Fizyolojisi, Nobel
Yayıncılık, Ankara, Türkiye, 517-521 (2002).
Kappen, L., Schroeter, B., Green, T. G. A. and Seppelt, R. D., “Chlorophyll a Fluorescence and CO2 Exchange of Umblicaria Aprina Under Extreme Light
Stress in the Cold”, Oecologia, 113: 325-331 (1998).
Karpinski, S., Escobar, C., Karpinska, B., Creissen, G. and Mullineaux, P. M., “Photosynthetic Electron Transport Regulates the Expression of Cytosolic Ascorbate Peroxidase Genes in Arabidopsis During Excess Light Stres”, Plant
Cell, 9: 627-640 (1997).
Kauppi, M., Kauppi, A. and Garty, J., “Ethylene Produced by the Lichen Cladonia stellaris Exposed to Sulphur and Heavy Metal Containing Solutions Under Acidic Conditions”, New Phytol., 139: 537-547 (1998).
Kaur-Sawhney, R., Flores, H. E. and Galston, A. W., “Polyamine Induced DNA Synthesis and Mitosis in Oat Leaf Protoplasts; Plant Physiol. 65(2): 368-71 (1980). Keha, E. and Küfrevioğlu, Ö. D., “Biyokimya”, 3. Baskı, Aktif Yayınevi, Erzurum, 642
(2004).
Klein, R. R. and Mullet, J. E., “Control of Gene Expression During Higher Plant Chloroplast Biogenesis. Protein Synthesis and Transcript Levels of psbA, psaA- psaB and rblc in Dark-grown and Illuminated Barley Seedlings”, J. Biol. Chem., 262: 4341-4348 (1987).
Kochian, L. V., “Cellular Mechanisms of Alüminum Toxicity and Resistance in Plants”,
Physiol Plant Mol. Biol., 46: 237-260 (1995).
Kranner, I., “ Glutathione Sttus Correlates with Different Degrees of Desiccation Tolerance in Three Lichens”, New Phytologist, 154:451–460 (2002).
Kuznetsov, V. V., Radyukhia, N. L. and Shevyakova, N. I., “Polyamines at Stress Biological Role, Metabolism and Regulation”, Russ. J. Plant Physiol., 53: 658- 684 (2006).
Küçükakyüz, K., “Alüminyum (Al3+)’a Dayanıklı (Tam 202) ve Duyarlı (Tam 105)
Buğday (Triticum aestivum L.) Çeşitlerinin Köklerinde Al’un Toksik Etkilerinin Karşılaştırılması”, Doktora tezi, Ege Üniversitesi Fen Bilimleri Enstitüsü, İzmir, (2002).
Legocka, J. and Zajchert I., “Role of Spermidine in the Stabilization of the Apoprotein of the Light-harvesting ChlorophyII a/b-protein Complex of Photosystem II During Leaf Senesence Process”, Acta Physiol. Plant., 21: 127-132 (1999).
Logan, B. A., Kornyeyev, D., Hardison, J., Holaday, A. S., “The Role of Antioxidant Enzymes in Photoprotection.”, Photosynth Res, 88: 119–132 (2006).
Margulies, M. M., Tiffany, H. L. and Hattori, T., “Photosystem I Reaction Center Polypeptides of Spinach are Synthesized-bound Ribozomes”, Arch. Biochem.
Biophys., 254: 454-461 (1987).
Marschner, H., “Mineral Nutrition of Higher Plants”, Academic Press Inc. San Diego., 674 (1986).
Matsomoto, H., “Cell Biology of Aluminum Toxicity and Tolerance in Higher Plants”,
Int Rev Cytol, 200: 1–46 (2000).
Mittler, R., “Oxidative Stres, Antioxidants and Stres Tolerance”, Trends in Plant
Science, 7: 405-410 (2002).
Monnet, F., Bordas, F., Deluchat, V., Baudu, M., “Toxicity of Copper Excess on the Lichen Dermatocarpon luridum: Antioxidant Enzyme Activities”. Chemosphere
(in press), DOI 10: 1016 (2006).
Mullineaux, P. M. and Karpinski, S., “Signal Transduction in Response to Excess Light: Getting Out of the Chloroplast”, Current Opinion in Plant Biology, 5: 43-48 (2002).
Mulo, P., Sicora, C. and Aro, E. M., “Cyanobacterial psbA Gene Family: Optimization of Oxygenic Photosynthesis”, Cell. Mol. Life. Sci., 66: 3697-3710 (2009).
Murata, N., Takahashi, S., Nishiyama, Y., Allakhverdiev, S., “Proinhibition of Photosystem II Under Enviromental Stress”, Biochmica et Biophysica Acta, 1767: 1408-1411(2007).
Nash III, T. H., “Lichen Biology”, Cambridge University Press, New York, 171 (1996). Nguyen, M. L. and Goh, K. M., “Status and Distribution of Soil sulphur Fractions, Total Nitrogen and Organic Carbon in Camp and Non-camp Soils of Grazed Pastures Supplied With Long-term Superphosphate”, Biol. Fertil. Soils, 14: 181–190 (1992).
Nichol, B., Oliveria, L. A., Glass, A. D. M. and Siddiqi, M. Y., “The Effects of Alüminum on the Influx of Calcium, Potassium, Ammonium, Nitrate and Phosphate in an Alüminum-Sensitive Cultivar of Barley (Hardeum vulgare L.)”,
Plant Physiol., 101: 1263-1266 (1993).
Nishiyama, Y., Allakhverdiev, S. I., Yamamoto, H., Hayashi, H. and Murata, N., “Singlet Oxygen Inhibits the Repair of Photosystem II by Suppressing Translation Elongation of the D1 Protein in Synechocystis sp. PCC 6803”, Biochemistry, 43: 11321-11330 (2004).
Nishiyama, Y., Yamamoto, H., Allakhverdiev S. I., Inaba, M., Yokota, A. and Murata, N., “Oxidative stres inhibits the Repair of Photodamage to the Photosynthetic Machinery”, EMBO J, 20: 5587-5594 (2001).
Ohki, K., “Photosynthesis, Chlorophyll, and Transpiration Responses in Alüminium Stressed Wheat and Sorghum”. Crop Sci. 26, 572–575 (1986).
Panda, S. K., Chaudhury, I. and Khan M. H., ”Heavy Metals Induce Lipid Peroxidation and Affects Antioxidants in Wheat Leaves”, Biol. Plant., 46: 289-294 (2003). Pawlik-Skowrońska, B. and Bačkor, M., “Zn/Pb Tolerant Lichens With Higher Content
of Secondary Metabolites Produce Less Phytochelatins Than Specimens Living in Unpolluted Habitats”, Environmental and Experimental Botany - ENVIRON
EXP BOT,72: 64-70 (2011).
Pawlik-Skowrońska, B., Sanità di Toppi, L., Favali, M.A., Fossati, F., Pirszel, J. and Skowroński, T., “Lichens Respond to Heavy Metals by Phytochelatin Synthesis”,