Parazitlerin Kurbanlarına
Oynadıkları Oyunlar
Bazen bilim, bilimkurgudan daha ilginç olabiliyor. Parazitler konakçılarının davranışlarını ve görünüşlerini ya kendilerine ya da yavrularına fayda sağlayacak şekilde sinsice değiştirebiliyor. Sonuç: İstem dışı hareket eden zombi yaratıklar. Geçmişte bilimkurgu hikâyelerine konu olan “konakçı hayvanın davranışının kontrol altına alınması” ya da “kurbanların beyinlerinin ve vücutlarının ele geçirilmesi” fikri, günümüzde hayvanların davranış ekolojisi çalışmalarında sık rastlanan bir kavram olarak karşımıza çıkıyor. Ancak, bu doğal olgunun altında yatan
bazı sinirsel ve genetik mekanizmalar yeni yeni gün ışığına çıkmaya başladı.
H
ayvanlar âleminde her gün ilginç ve bazen de tüy-ler ürpertici olaylarla karşı-laşmak mümkün. Bazı or-ganizmalar evrimsel geliş-meleriyle ilgili avantajlı du-rumlarını bir üst seviyeye taşıyarak, başarılı fakat bir o kadar da gizemli bir şekil-de başka bir organizmanın beynini ve vücudunu ele geçirerek onların davranış-larını ve görünümlerini ya kendilerine ya da yavrula-rına fayda sağlayacak şekil-de şekil-değiştiriyorlar. Çok çeşit-li parazit tür tarafından en-fekte edilen birçok organiz-ma, gelişmeleri, üreme ka-pasiteleri, besin arama yete-nekleri, davranışları ve hatta vücutlarındaki elementlerin kimyasal kompozisyonları değişecek şekilde bile etkile-nebiliyor. Parazitler tarafın-dan uyarılmış bu değişiklik-ler, bazı durumlarda, para-zitlerin gelişmesine, nesille-rinin devam etmesine, ko-nakçısında güvenli bir şe-kilde kalmasına ya da farklı yaşam alanlarında yaşayan konakçıları arasında rahatça taşınmasına hizmet ediyor. Parazitlerin konakçılarının davranışlarına olan etkileri doğrudan ya da dolaylı yol-dan olabiliyor. Örneğin si-nir sistemini ve kasları idare ettiklerinde doğrudan, ba-ğışıklık, iç salgı bezleri sis-temini ya da metabolizma-larını etkilediklerinde do-laylı olarak değişimlere ne-den oluyorlar.Konakçıları-nın merkezi sinir sistemle-rine müdahale eden para-zitler özellikle beyin gelişi-minde etkili olan bazı ami-noasitlerin ve proteinlerin yapısının değişmesine ne-den oluyor. Bazen de para-zite ait proteinlerin konakçı organizmaların beyinlerin-de sentezlenmesi sağlanı-yor ya da tam aksine konak-çıya ait proteinler parazit ta-rafından moleküler olarak taklit edilerek benzer prote-inler sentezleniyor. Yani, pa-razit ve konakçı arasında bir nevi çaprazlama biyokimya-sal sinyal iletişimi gerçekle-şiyor. Düşünecek olursak, davranışın fizyolojik olarak kontrol edilmesi gerçekten çok karmaşık bir durum. Merkezi sinir sistemine olan etkilerin çeşitliliği (günlük biyolojik ritimler, hormon-lar, algısal uyarıcıhormon-lar, moti-vasyonlar v.b.) göz önüne alınacak olursa, davranışla-rın nasıl mekanik bir şekil-de düzenlendiğinin belir-lenmesi daha da zorlaşıyor. Parazitler, kurbanları ile be-raber yıllar süren evrimleş-me sonucunda gelişiyorlar. Dolayısıyla konakçılarının beyinlerini ve davranışları-nı düzenleyen fizyolojik un-surları çok iyi tanıyan, fun-gusundan virüsüne, soluca-nından yaban arısına kadar birçok parazit ve parazitoit organizma, konakçılarının davranışlarını nasıl kontrol altına alacaklarını mükem-mel bir şekilde çözmüş du-rumda.
konakçı organizmalarda
ne tür davranış değişiklikleri
gözleniyor?
Geçtiğimiz son 30 yıl içinde bu ko-nu üzerinde yapılan çalışmaların sayısı arttıkça, parazitlerin teşvik ettiği davra-nış değişiklikleri birçok parazit-konakçı ilişkisi için kayıt altına alınmış durum-da. Bütün bu çalışmaların sonuçları ko-nakçının davranış, morfoloji ve fizyolo-ji gibi birçok fenotipik özelliğinin değiş-tiğini, ayrıca bu değişimlerin de basit-ten karmaşığa doğru farklılaştığını be-lirtiyor. Konakçı davranışlarının, para-zitin kendi yavrularının bakımını ya da gelişme evrelerinden birinin tamamlan-masını garanti altına alacak şekilde de-ğiştirildiği durumlar doğada sıkça göz-lenmiş. Konakçı organizma bir nevi ko-ruma görevlisi hizmeti yapacak şekilde parazit tarafından yönlendiriliyor. Para-zitoit olan yaban arısının örümceğin içi-ne bıraktığı yumurtadan çıkan larva ya-ni kurtçuk, örümceğin içinde gelişmeye başladığı zaman konakçısının davranışı-nı değiştirerek örümceğin kese şeklinde ağ örmesini sağlıyor. Yaban arısı kurtçu-ğuna evsahipliği yapan örümcek, ilginç bir şekilde kurtçuk vücudunu terk ete-den birkaç saat önce kese şeklindeki ağı örmeye başlıyor. Normal örümcek ağı-nın hemen yaağı-nında oluşturulan bu kese şeklindeki ağ, pupa olmaya hazırlanan kurtçuk için onu yağmurdan ve diğer tehlikelerden koruyacak elverişli bir or-tam sağlıyor. Bazı parazit nematodların farklı konakçılar arasında taşınmasının dişiye özel davranışlara bağlı olduğu du-rumlarda, parazit nematod erkek böcek-lerin davranışlarını feminize olacak şe-kilde değiştirebiliyor. Parazitler konak-çı organizmaların yaşam alanı tercihini de değiştirebiliyor. Bazı parazit kurtların erginleri başarılı bir üreme için sulak or-tamlara ihtiyaç duyar. Bu nedenle, nor-malde karada yaşayan enfekte olmuş ko-nakçı böceğin davranışları ilginç bir şe-kilde, su ortamını arama ve nihayetin-de suya atlayarak intihar etme eylemi-ni gerçekleştirecek şekilde, kontrol
altı-nini ele geçirerek onları istem dışı bir şekilde anormal
dav-ranmaya zorlayan fungus, kendisi için en uygun ortamda ka-rıncaların öl-mesine neden oluyor. Beslen-me yoluyla trofik olarak taşınan birçok
parazit, ara konakçılarının davranışları-nı ve görünüşlerini kolayca avlanmaya maruz kalacakları şekilde kontrol ede-rek ve değiştireede-rek esas konakçısına ula-şıyor. Doğada bunun örneklerini gör-mek mümkün. Salyangozların gözleri-ni enfekte eden yassı kurt paraziti, sal-yangozların ışığa karşı hassasiyetini or-tadan kaldırarak açık alanlara doğru ha-reket etmelerini sağlıyor. Salyangozların enfekte olmuş gözleri, yeşil bir tırtıl gi-bi görünüyor ve bu da kuşları cezbedi-yor. Kuşlar tarafından kolayca avlanan salyangozlar sayesinde, bu parazit kurt gerçek konakçısı olan kuşların vücudu-na kolayca yerleşmiş oluyor. Benzer şe-kilde, nematod ile enfekte edildiğinde, dev kaplumbağa karıncasının
(Cephalo-tes atratus) karın kısmının rengi
siyah-tan canlı kırmızıya dönüşerek adeta ol-gunlaşmış bir meyve gibi görünüyor. Pa-razitin esas konakçısı olan ve çoğunluk-la meyve ile beslenen kuşçoğunluk-lar tarafından kolayca fark edilen bu karıncalar avlan-dığında nematod da gerçek konakçısına geçmiş oluyor.
Kapsamlı Fenotip
Bütün bu şaşırtıcı ve olağanüstü fenotipik deği-şimler ve verilen örnekler do-ğal seçilimin rafine ürünle-ri olarak yorumlanıyor. Parazit her durumda bir yolunu bulup uygun konakçı ve yaşama ala-nı ile karşı karşıya gelmeyi başarı-yor. Parazitin uyarması sonucu ko-nakçı organizmada meydana gelen fenoti-pik değişiklikler literatürde “kapsamlı fe-notip” olarak tanımlanıyor. Yani, bir orga-nizmanın genleri birtakım biyolojik olay-ları içlerinde yaşadıkolay-ları organizmaolay-ların ve çevrenin de ötesinde etkileyerek gidi-şatı değiştirebiliyor ve bir başka organiz-mada çok yönlü ve kapsamlı değişiklikle-re neden oluyorlar. Fenotipin diğer yön-leri gibi, konakçı organizmanın davranışı ve morfolojisi parazit tarafından seçilerek kendi genlerine fayda sağlayacak şekilde kullanılıyor. Parazitlerin manipülasyonla-rının çok yönlü olması, ayrıca konakçı or-ganizmanın bazı doğal davranışlarının ve morfolojik özelliklerinin kolayca enfek-te olmalarına neden olması, konakçının özellikle hangi fonksiyonlarının enfeksi-yon sonucu etkilendiğinin ortaya çıkarıl-masını zorlaştırıyor. Yani en büyük sorun-lardan bir tanesi, hangi davranışların en-feksiyonun nedeni ya da sonucu olduğu-nun belirlenmesi. Tüm bu zorluklara rağ-men, bilim insanları bazı parazit-konak-çı ilişkilerini derinlemesine incelemiş. İş-te bunlardan çarpıcı birkaç örnek.>>>
İnsan Kültürünü Yönlendiren
Beyin Parazitleri
Bazı parazitler sadece hayvanların davranışlarını değiştirmekle kalmayıp insanların da davranışlarını kontrol altı-na alabiliyor. Toxoplasma gondii kedilerle yayılan tek hücreli bir beyin paraziti. Bu parazit olgunlaşmak ve üremek için sa-dece kedileri tercih ediyor, yani esas ko-nakçısı kediler. Fakat diğer parazitler gibi bu beyin parazitinin de çok karmaşık bir yaşam döngüsü var. Esas konakçısı olan kedilere ulaşmak için çoğunlukla farele-ri enfekte eden bu parazit, ara konakçısı olan farelerin beyinlerine yerleşerek on-ların davranışon-larını kedilere daha kolay av olmaları yönünde değiştiriyor. Parazit ile enfekte olmuş fareler tuhaf bir şekilde ke-di kokusuna doğru yöneliyor, keke-dilerden korkup kaçmıyorlar, daha aktif oluyorlar ve sonuçta beklenen son yaşanıyor, böy-lece parazit gerçek konakçısına rahatlıkla geçmiş oluyor. Bazen insanlar kedi pislik-lerinden temas yoluyla ya da bulaşık gı-daları tükettiklerinde bu paraziti bünye-lerine alabiliyorlar. Toksoplazmanın in-san vücuduna girmesi aslında kendi ölü-mü demek, ancak bu durum parazitin işi-ni yapmasına engel olmuyor. Nadir ola-rak bu parazit insanlarda toksoplazmosis denilen grip benzeri bir hastalığa neden olarak, anne karnındaki bebeğe veya ba-ğışıklık sistemi zayıf olanlara zarar vere-biliyor. Birçok durumda bu parazitin in-sanlar üzerindeki etkileri daha kurnaz-ca olabiliyor. Bu paraziti taşıyan insanlar-da uzun vadede kişilik değişiklikleri
göz-lemleniyor. Kadınlar daha akıllı, sevecen, sosyal ve kurallara daha fazla uyma eği-limi gösteriyor. Buna karşılık erkeklerin ise daha az akıllı fakat daha sadık olma, alçakgönüllü ve daha ılımlı bir ruh hali sergilediği belirtiliyor. Yaygın olarak her iki cinsiyetin de gösterdiği özellik ise aşı-rı derecede sinirli olma eğilimi. Bu kişiler suç işlemeye daha yatkın oluyor ve kendi-lerinden sürekli şüphe eden, güvensiz ki-şilikler sergiliyorlar. Bireysel olarak göz-lenen bu etkiler biraz tuhaf gelebilir, fakat olaya küresel olarak bakıldığında yapılan çalışmalar bu beyin parazitinin farklı top-lumlarda gerçekten çok güçlü bir etkisi olduğunu gösteriyor.
Koruma Görevlisi Tırtıllar
Yaşamının belirli bir evresini parazit şeklinde bir konakçıya bağlı olarak yaşa-yan parazitoit yaban arıları,konakçıları-nın üzerine veya içine yumurta bırakır-ken konakçılarının hareket etmesini en-gellemek için onları tamamen ya da kıs-mi felçli duruma getirebiliyor. Böylece bazen kendilerinden daha büyük ve da-ha yapılı olan böcekleri kolayca kont-rol altında tutabiliyorlar. Thyrinteina
le-ucocerae türü kelebeğin tırtılının
üzeri-ne en az 80 yumurta bırakan
Glyptapan-teles cinsi yaban arısı, kurbanına
gerçek-ten çok acımasız bir oyun hazırlığı için-de. İki hafta sonra kurbanın derisinden dışarıya çıkan parazit larvaları pupa ol-maya hazırlanıyor. Aldığı o kadar yara-ya ve darbeye rağmen tırtıl hayara-yatta kal-maya devam ediyor, fakat hiçbir şekilde yerinden kıpırdayamıyor. Pupalar ergin olana kadar onların yanı başında öylece duruyor. Zavallı tırtılın tek yaptığı hız-lı ve sert bir şekilde vücudunun üst kıs-mını sağa sola sallamak. Yaban arısının erginleri olgunlaşıp uçtuktan sonra da bulunduğu yerde ölüp kalıyor. Amacı-na ulaşan parazit, tırtılı gelişmekte olan yavrular için bir nevi inkübatör ve koru-ma görevlisi olarak kullanıyor.
Brezilya’nın tropikal yağmur orman-larında korku filmlerini andıran bir bi-yolojik ilişki yaşanıyor. Kahramanlarımız bir fungus (Ophiocordyceps unilateralis) ve marangoz karıncalar (Camponotus
le-onardi). Bu karıncalar yağmur
ormanla-rındaki ağaçların yüksek dallarında yaşı-yor, yuvalarını ağaç kovuklarına yapıyor-lar. Koloniler halinde dolaşıyor ve sürekli ağaç dallarından orman zeminine, oradan tekrar yukarılara çıkarak yaşamlarına de-vam ediyorlar. Bu normal yaşam döngü-sü, bir gün parazit bir fungusun karıncayı enfekte etmesiyle korkunç bir şekilde de-ğişiyor. Karıncalar orman zemininde bu-lunan fungus sporlarıyla temas edince en-feksiyon başlıyor ve yaklaşık bir hafta için-de karıncanın vücutları ve başları fungus sporları tarafından işgal ediliyor. Enfek-te karıncaların kasları deforme oluyor ve yırtılmalar başlıyor. Fungus enfeksiyonu aynı zamanda karıncanın merkezi sinir sistemini de etkiliyor. İşte bu noktada ka-rıncaların davranışları değişiyor ve zom-bi gizom-bi davranmaya başlıyorlar. Normalde koloniden ve takip edilen yoldan hiç ay-rılmayan işçi marangoz karıncalar düzen-siz davranışlar sergiliyor, zikzaklar çizerek nereye gittiklerini fark etmeden yürüme-ye başlıyorlar. Neticede koloniden ayrılı-yor ve bir daha da yuvalarının yolunu bu-lamıyorlar. Zombileştiren fungus, kasların istem dışı kasılmasına da neden oluyor ve enfekte karıncalar ağaç dallarından yere düşerek orman zemininden yaklaşık 25 cm yukarıda yer alan bol yapraklı ve nem-li bölgede binem-linçsizce dolaşmaya başlıyor. Katil fungus en uygun zamanı bekliyor ve öldürücü vuruşunu gerçekleştiriyor. Bu nemli bölge fungusun yaşamını devam et-tirebilmesi ve üremesi için uygun koşulla-ra sahip. İlginç olan şu ki, öldürücü vuruş hemen hemen her zaman güneşin sıcaklı-ğının en çok hissedildiği öğlen saatlerinde gerçekleşiyor. Zombi karınca, sanki fun-gus tarafından senkronize edilmiş ve zor-lanmış gibi davranarak yaprağın altındaki ana damarı ısırıyor ve bu vaziyette öylece ölüyor. Karıncanın başında çoğalan fun-gus sporları karıncanın çene kemiğindeki
rol altına alarak karıncanın ölüm ısırığını gerçekleştirmesini sağlıyor. Ölüm ısırığı-nı gerçekleştiren karıncaısırığı-nın çene kemiği kilitleniyor ve ölüm gerçekleştikten son-ra bile karınca bu vaziyette yapson-rağın altın-daki ana damarda asılı kalıyor. Birkaç gün sonra karıncanın başında fungusun yüz-lerce sporunu içinde taşıyan bir üreme ke-sesi oluşmaya başlıyor. Görüntü gerçekten çok ilginç, yaprağa saplanmış ölü karınca-nın başından uzanan bir sap ve sapın üze-rinde bir kese. Fungus, sporlarını bu ke-selerden dışarı fırlatıyor ve yüzlerce öldü-rücü spor başka karıncaları enfekte etmek üzere orman zeminine yayılıyor. Yapılan araştırmalar bu şekilde zombi karınca-lar yaratan 4 fungus türü olduğunu söylü-yor. Her bir fungus türü tek bir karınca tü-rüne özelleşmiş durumda. Bu tür fungus-lara Afrika’nın, Brezilya’nın ve Tayland’ın tropik ormanlarında rastlanıyor. Uzman-lar, karıncanın davranışlarını değiştiren ve yönlendiren bu fungusun yaşam dön-güsünün hayli karmaşık olduğunu belirti-yor. Geçtiğimiz yıl araştırmacılar tarafın-dan bulunan fosilleşmiş bir yaprak örneği, bu tür ilişkinin yaklaşık 48 milyon yıl ön-cesinde bile var olduğunu gösteriyor. İşte bu korku dolu filmin özeti: Katil fungusun tek bir amacı var, üremek için uygun ze-mini bulmak. Kurban karıncanın yapması gereken ise ölüm yürüyüşünü gerçekleşti-rerek kendisi için seçilmiş mezara gitmek.
Kelebek Tırtıllarını
Eriten Virüsler
Avrupa’da bir ormanda gün ağarmak üzere, gece boyunca ağaç yapraklarıyla beslenen kır tırtılı (Lymantria dispar) sak-lanmak için yer arıyor. Kuşlar sabah kah-valtılarını bulmak için havalanmaya baş-lamışken, kır tırtılları günü ağaç kabukla-rının çatlaklarında saklanarak ya da top-rağa gömülü olarak geçirmeyi tercih edi-yor. Fakat tırtıllardan bir tanesi biraz garip davranıyor. Tüm tırtıllar saklanmak için ağacın aşağı kısımlarına doğru yol alır-ken, bu tırtıl tam tersi yönde, en yukarı-lara, ağacın en üst kısımlarındaki dallara doğru tırmanıyor. Ağacın en tepesine
çı-tılın vücudu eriyip akarken bir yandan da milyonlarca virüs parçacığı serbest ka-larak etrafa saçılıyor. Virüs parçacıkları, yağmurun ve rüzgârın da yardımıyla, tır-tılın vücudundan akarak ağaçların dalları-na, yapraklarına ve havaya bulaşıyor. Tır-tılları ağaçların en üst dallarına tırman-maya zorlayan virüsler, onların vücutla-rındaki her bir hücreyi ele geçirerek ken-dilerini kopyalamaya başlıyor. Zamanla virüsün ürettiği bir enzim, tırtılların hüc-re zarlarını parçalayarak vücutlarının eri-yip akmasına ve ölmelerine neden oluyor. Bu virüsün yaklaşık 100 yılı aşan bir süredir böcekleri enfekte eden bir parazit olduğu biliniyor. Bakulovirüs grubundan olan ve Lymantria dispar nükleopolihed-rovirüs (LdMNPV) adıyla bilinen bu vi-rüsün tırtıllarda sebep olduğu bu hastalı-ğa “ahastalı-ğaç tepesi hastalığı” adı veriliyor. Ko-nakçı tırtılların ağaçların en tepesinde öl-mesine yol açan parazit virüs, bu durum-dan iki şekilde fayda sağlıyor. Birincisi, vi-rüslerin ağaç tepelerinde kendilerine daha kolay konakçı böcek bulabilmesi. Ağaç te-peleri sağlıklı tırtılların pupa evresini
ge-çirerek ergen kelebek olduğu yerler. Bu türdeki dişi kelebeklerin kanatları morfolojik olarak küçük oldu-ğu için uçamıyor, böylelikle virüsle bulaşık olan ağaç dallarında ve yapraklarında yürüdükleri zaman vi-rüsü bünyelerine kolayca alıyorlar. Bıraktıkları yu-murtalardan çıkacak olan tırtıllar da doğal olarak rüs tarafından enfekte edilmiş oluyor. İkincisi ise, vi-rüslerin ağaç tepelerinden rüzgâr ve yağmur yardı-mıyla uzak mesafelere daha kolay yayılması. Bilim insanları bu hastalığı çok uzun süreden beri biliyor, ancak virüs-tırtıl ilişkisinin detaylarını yeni yeni keş-fetmeye başladılar. Virüsle bulaşık tırtılı zamansız bir şekilde ağacın en tepesine gitmeye mecbur eden şe-yin aslında virüse ait bir gen (egt) olduğu ortaya çıktı. Bu genin kodladığı bir enzimin tırtılın deri değiştir-mesini sağlayan 20E hormonunu etkisiz hale getir-diği belirtiliyor. Normalde tırtılın gelişim evrelerin-den biri olan üst deri değiştirme zamanı geldiğinde 20E hormonunun değeri yükseliyor ve tırtıl deri de-ğiştirdikten sonra yükseğe çıkarak pupa olmaya ha-zırlanıyor. Ancak virüsle bulaşık hastalıklı tırtıllarda 20E hormonu etkisiz hale getirilerek tırtılın deri de-ğiştirmeden yükseklere tırmanması ve virüs için en uygun yerde ölmesi sağlanıyor. Virüste bulunan ve tırtılların bu davranışını kontrol eden egt geni virüs-ten uzaklaştırıldığında hasta tırtılların yukarılara tır-manma eğilimi göstermediği fakat gene de öldükle-ri görüldü. Ayrıca virüsün genomuna tekrar yerleşti-rilen genin yeteneğine tekrar kavuşarak tırtılları yu-karıya tırmanmaya zorladığı fark edildi. Tek bir virüs geni, bir hayvanın davranışını tamamen değiştirive-riyor. Uzmanlar bu durumun kapsamlı fenotipi anla-tan çok güzel bir örnek olduğunu bildiriyor.
Yukarıda bahsedilen örneklerden de anlaşılacağı gibi parazitlerin gizemli dünyası ve konakçılarında meydana getirdikleri fenotipik değişiklikler anlaşıl-ması ve incelenmesi güç bir olgu. Olayın altında ya-tan gerçek mekanizmanın anlaşılması için, molekü-ler ve genetik teknikmolekü-ler geliştirimolekü-lerek hücresel elektro-fizyolojiyi ve davranış analizlerini kapsayan disiplin-lerarası çalışmalar yapılması gerektiği uzmanlar tara-fından belirtiliyor. Belki bir gün bilim insanları, kur-banlarının beyinlerini ve vücutlarını ele geçiren pa-razitlerin şifresini tam olarak çözmeyi başarabilecek. O güne kadar, doğa ve içinde barındırdıkları hayal gücümüzü zorlamaya devam edecek.
<<< Kaynaklar http://en.wikipedia.org/wiki/Toxoplasmosis http://soundwaves.usgs.gov/2006/09/ research3.html http://www.otago.ac.nz/parasitegroup/PDF%20 papers/Poulin2010-ASB.pdf http://blogs.discovermagazine.com/ notrocketscience/2008/06/03/parasitic-wasp- turns-caterpillars-into-head-banging-bodyguards/ http://www.newscientist.com/article/dn7927- parasites-brainwash-grasshoppers-into-death-dive.html http://www.dailymail.co.uk/sciencetech/ article-1386717/Why-zombie-ants-infected-mind-controlling-fungus-kill-high-noon.html http://www.newscientist.com/article/ dn20886-virus-gene-engineer-sends-caterpillars-to-a-sticky-end.html Libersat, F., Delago, A. ve Gal, R.
“Manipulation of Host Behavior by Parasitic Insects and Insect Parasites”, Annual Review of Entomology, Sayı, s. 189-207, 2009.
.Thomas, F., Adamo, S. ve Moore, J.
“Parasitic Manipulation: Where Are We and Where Should We Go?”, Behavioural Processes, Sayı 68, s. 185-199, 2005.
Goodman, B. A. ve Johnson, P. T. J., “Disease and the Extended Phenotype: Parasites Control Host Performance and Survival Through Induced Changes in Body Plan”,
